丹尼斯·欧基夫在婴儿时期就开始了演艺事业，陪同他的杂耍演员父母于《弗拉纳根和爱德华兹》（Flanagan and Edwards, the rolick Twosome）走上舞台。十几岁时，丹尼斯上大学时开始写电影剧本。之后，他试图以自己的本名Bud Flanagan进入电影圈，成为一名临时演员。丹尼斯·奥基夫就成为动作片和偶发喜剧的常驻硬汉。1940年，他与米高梅公司的合同到期后，他获得了自由演出的机会，在1944年到1952年的大部分时间里，丹尼斯在广播和电影中交替扮演不同的角色。1945年，他在广播连续剧《好莱坞神秘时代》（Hollywood Mystery Time）中饰演一位电影导演兼侦探。在银幕上，他在电影《布鲁斯特的百万富翁》（1945）的最搞笑版本中展现了自己对喜剧的喜爱，另一部稍显另类的喜剧是The Lady Wants Mink, 1953，丹尼斯与露丝·赫西（Ruth Hussey）和伊芙·阿登（Eve Arden）联合主演。此外，还有数十部“廉价而欢快”的动作片，包括几部欧洲制作的。丹尼斯最终决定与安吉拉合作导演（1954年），这是一部以罗马为背景的犯罪惊悚片，他还以乔纳森·里克斯（Jonathan Rix）为笔名参与了剧本创作。十年后，丹尼斯主演了他自己的短命电视情景喜剧，讲述的是一位寡居的洛杉矶联合专栏作家的故事。在那之后，他只客串了几集电视剧。