文正七年，日本信浓因缺少河流，长期被干旱所困扰，其中的八重村里供奉着一位神明——狐神，只要向它献上祭品，狐神就会显灵，为村子提供雨水。

八重樱出生在八重村，是当代八重神社神主的大女儿，因为妹妹八重凛体弱多病，无法出门，每天都要喝药，樱和她立下病好便去山上看樱花的约定。

村里再次面对久旱不雨的情况，村民集体要求神主再次举行祭祀，村中老人认为一月前的祭祀失败是因为祭品不是处女的缘故，所以以十年前的祭祀为例，提出献上具有巫女血脉的祭品。于是神主选择了凛作为祭品，并将祭祀交给八重樱主持。

樱并不想凛作为祭品，她收拾好行李，准备偷偷带走凛。然而早已料到此事的神主提前举行祭祀，并挑断凛的脚筋，使得樱的行动失败。凛安慰樱，希望樱一定要成为一位优秀的巫女。神主为不错过吉时，抓住樱握刀的手杀死了凛。祭祀结束后，天上下起了雨，村民在雨中兴奋大呼，只有樱留着泪，跪在凛的尸身旁。

文正十一年，成年的樱成为了神社的巫女。一次河边冲凉时，捡到了抱着黑盒子的卡莲，将她带回了神社疗伤。接触到黑盒子后，樱因为心中对八重村民的憎恨，主动寻求盒中恶魔绯狱丸，希望她赋予自己能够杀光所恨之人的力量。

卡莲醒来后，发现黑盒子不在身边，焦急询问樱黑盒子的去处。樱取出将黑盒子还给她后，两人互通姓名，樱决定收留无处可去的卡莲。

夜晚，绯狱丸操控樱的身体，将崩坏能结晶植入山上的狗熊体内，将其变为妖兽（古崩坏兽）。第二天早上，樱惯例在凛的坟墓前驻留，此时在山上发现妖兽的村民赶到墓地，将消息告诉樱。樱回到神社取出太刀时，卡莲询问发生了什么事，因顾及卡莲的伤势，以及多年来都是自己一人战斗，樱隐瞒了真相，独自上山杀妖。战斗中，樱的太刀被打碎，失去武器的樱被妖兽的触手困住。而怀意不过的卡莲在这时来到了战场，使用妖精之弓杀死了妖兽。

胜利后的卡莲斥责樱为何要独自一人面对危险。樱说出理由后，卡莲表示“今后你就不是一个人了，因为我会和你一起战斗！”。听到这话的樱深受感动。

第二天，因为多位村民被妖兽杀死，村民打算再次举行祭祀，樱在为卡莲做好饭团后离开，前往祭台主持祭祀。收到祭品的妹妹的请求的卡莲赶到祭台后，樱阻止她继续前进。在和卡莲的交流中，樱想起了自己的妹妹，丢下了太刀。卡莲登上祭台后，看到的是狐形妖兽将祭品吃下去的一幕。

卡莲震惊于此地为何会出现崩坏兽时，绯狱丸已占据了樱的身体，披上黑袍，操控锁链困住了卡莲。大肆嘲讽村民的愚昧时，被愤怒的卡莲持枪击碎面具，看到面具下樱的面容，卡莲呆住。见此绯狱丸取下黑袍，露出狐耳，告诉卡莲附身的真相。因为樱对卡莲的感情，绯狱丸放弃杀死卡莲，去将八重村民尽数杀光。

收到奥托送来的犹大的誓约后，卡莲找回到了神社。轻松镇压绯狱丸派出的狐形崩坏兽后，卡莲打飞了绯狱丸。落入下风的绯狱丸将樱的意识放出，迷惑了卡莲后再次占据樱的身体，用樱吹雪捅穿卡莲的腹部。暗算成功的绯狱丸告诉卡莲樱的心路历程，却被卡莲反驳她无法理解樱的温柔，恼怒的绯狱丸拔出樱吹雪挥向卡莲。然而不想再失去重要的人的樱在这时挣脱了绯玉丸的操控，将挥向卡莲的樱吹雪切向自己。

绯狱丸离开了樱重伤的身体，附身狐形崩坏兽后，躺在卡莲怀里的樱向卡莲道歉。为了让卡莲感受绝望，绯狱丸打算当着卡莲的面生吞八重樱。为了守护八重樱，重伤的卡莲举起黑曜石长枪和绯狱丸决一死战，最终将绯狱丸和被感染为拟似律者的八重樱一同封印。

500年后，因长空市崩坏，卡莲的封印松动，樱破封而出。第三次崩坏结束后，樱在长空市游荡，而德丽莎也因此处诞生了拟似律者前来讨伐。樱追寻着卡莲的味道，救下了中了拟似律者由衣的毒的德丽莎。

德丽莎在恍惚中想到了过去和与塞西莉亚约定保护的琪亚娜，在这样无意识的状态下伸手抚摸了樱的脸，说出“我一定会保护你”这句话。樱深受感动，认定德丽莎就是卡莲的转世，将律者核心化作圣痕传给德丽莎，以此印制由乃的毒。

德丽莎再一次前往千羽学园对付由乃时，因为由乃能力进化，再次中毒。此时八重樱意识出现，告诉德丽莎自己会保护她，让她将身体交给自己。八重樱附身后，瞬间解开了由乃的毒，通过吞噬由乃的双臂补充崩坏能，将犹大转为樱犹，展开灵刀形态杀死了由乃。

为了吞噬樱的灵魂，绯狱丸将德丽莎的意识吞入圣痕数据空间，外面的芽衣则通过潜入式思维连接实境装置连接上圣痕空间，进入查询异常原因。在其中一个空间，芽衣遇到了卡莲，卡莲将自己的十字架交给芽衣，希望她转交给樱。

德丽莎被吸入的圣痕数据空间的时间是樱讨伐妖兽熊的时间段，因为不是自己的身体，不具备卡斯兰娜的怪力，如同原来的樱一样被触手捆绑，被意识八重樱救下。樱将德丽莎带到神社，口对口喂药时德丽莎醒来，拒绝了樱接下来的帮忙擦身，这相似的一幕让樱想起了卡莲。然而八重樱却也明白卡莲已经不在了，和德丽莎互通姓名后被侍女通知参加会议。八重樱走后，德丽莎在院子中接到凛的将樱从记忆诅咒中解救请求。

会议中，樱向村民解释德丽莎和近期出现的妖兽无关，绯狱丸所化的八重神主却在此时提出要把德丽莎作为祭品，想起凛的樱捂住脑袋，十分无助。此时门外听了许久的德丽莎闯了进来，斥责村民欺负樱的行为和愚昧，告诉她们引水的方法，此举被村民视为不敬神，要求将德丽莎作为祭品。在某位村民丢出石头砸破樱的额头后，绯狱丸制止了村民的行为，留下时间让樱考虑，告诉樱不要忘记守护村子是巫女的职责。

凛通过托梦，告诉了德丽莎樱的过去，希望不属于这里的德丽莎将樱从轮回中解脱。梦醒，德丽莎被侍女割断四肢的筋后送往祭台。在绯狱丸的蛊惑下，德丽莎作为祭品死在樱的手中，这使樱心中出现裂痕，陷入绯狱丸制造的梦境中。

梦境中的八重樱回到幼年，不断重复带着八重凛逃跑，被神主逮住，进行祭祀这一过程。心中产生放弃的念头时，樱遇到了德丽莎所化的猫咪。收养它后，凛为它取名千代。在德丽莎的帮助下，凛依旧心怀希望，八重樱也未放弃抵抗。因为樱内心的希望，德丽莎变回了人类，一脚踹飞绯狱丸，将八重樱带离梦境。

面对樱和德丽莎多次反抗，绯狱丸放弃了蛊惑，决定烧掉二人的意识。此时芽衣终于找到了德丽莎所在的空间，挡下了绯狱丸的火球。然而支配着圣痕空间的绯狱丸却不是芽衣打得过的，芽衣败北的同时，脖子上挂着的卡莲的十字架也掉落在地，化作卡斯兰娜的标致护住樱和德丽莎。看着十字架，八重樱因发现卡莲一直守护着自己，感动而泣，眼泪滴在十字架上，使其化作犹大的誓约。触摸犹大的德丽莎感受到卡莲和八重樱500年爱情的沉重，这份思念化作守候的礼服——神恩颂歌。

穿上神恩的德丽莎使用犹大轻松压制绯狱丸，不甘心败北的绯狱丸找到了德丽莎心中的憎恨，化作德丽莎所恨之人奥托出现，试图以此攻略德丽莎的心。德丽莎因为明白憎恨无法带来任何东西，选择原谅奥托，抱住了化作奥托的绯狱丸。这让第一次感受到拥抱的温暖的绯狱丸放下了憎恨，决定暂时在盒子里面睡一会。

之后的八重樱、卡莲和八重凛三人在圣痕空间幸福的生活着，虽然这是虚假的记忆，但是...至少她们在这里得到了幸福的结局。

因为绯玉丸力量减弱，导致圣痕空间不稳定，八重樱和卡莲有关的记忆在不稳定中消失，八重樱思念所化的卡莲也因此失踪。为了找回卡莲，八重樱在圣痕空间中四处奔走，发现圣痕记忆构造的圣痕空间中多了许多八重村民，向多位村民询问后，八重樱在酒桶中救出二头身的绯狱丸，带着她逃脱村民的追捕。自我介绍时，因为绯狱丸忘记了自己的名字，八重樱为其取名“绯玉丸”。

为了找回记忆，绯玉丸决定前往天守阁，樱因为知道村民对待绯玉丸的态度，加上绯玉丸的请求，决定和绯玉丸同行。

抵达天守阁后，八重樱击败了追击的村民，村民化作鬼火进入绯玉丸的体内，使得绯玉丸恢复部分记忆，激动之下释放火球轰开了天守阁的大门。见此，八重樱意识到村民的鬼火能让绯玉丸变强，在绯玉丸无法击破天守阁第二道大门时，八重樱完成了村民收集最后的晚餐的材料的任务，得到新鬼火的绯玉丸力量增强，两人成功进入天守阁。

向天守阁顶层前进的过程中，八重樱确定绯玉丸就是绯狱丸，期间打败的诸多村民产生的鬼火，让绯玉丸力量增强的同时，记忆也越来越完整。想起自己曾经在前文明纪元杀死数百万人类的罪恶，对自己可能会用这股力量伤害他人的绯玉丸产生恐慌，向八重樱倾诉。八重樱告诉绯玉丸重要的是控制力量，保证如果绯玉丸堕入邪道，自己会在她伤害别人前斩了她。

抵达天守阁顶层后，两人在顶层找到封印绯玉丸力量的盒子，在八重樱的鼓励下，绯玉丸决定放弃复仇，将这股力量转变为神之键·地藏御魂。然而转换完成后，绯玉丸却被地藏御魂控制，变回了绯狱丸。八重樱知道是时候履行承诺了，将在律者的怨念下幻化为盔甲武士的地藏御魂击败后，绯玉丸找回自我，向八重樱坦白自己恢复记忆的事并道歉，八重樱表示已经过去了500年，自己早已不记挂在心。

从绯玉丸口中得知卡莲失踪的真相后，八重樱虽已有所猜测，但仍不免失望。随后绯玉丸告诉八重樱自己的力量，表示地藏御魂可以让持有者的意识投影到现实世界中，实现另类复活。绯玉丸催促八重樱取走地藏御魂，期间八重樱发现天守阁顶层有一张面具，绯玉丸正待解答时面具化为紫鸢怪盗，将她眼中十分危险的地藏御魂取走。追上紫鸢怪盗的八重樱被犹大锁链束缚，在八重樱真心下，紫鸢怪盗恢复了作为卡莲的记忆。

因为卡莲意志减弱，束缚刀的力量消失，地藏御魂暴走。解决暴走的地藏御魂后，绯玉丸希望八重樱以地藏御魂的力量复活，但八重樱已然在圣痕空间中满足，放弃复活的八重樱将地藏御魂投向外界，交给其他人来使用。