明洪武四年（1371年）宗济禅师主持扩建，隆庆年间真空真性法师也曾募缘重修，1928年由兴慈大师重建，现大部分建筑都是这一时期建造的。改革开放以后，当地政府和信众积极筹划重建寺院，建成山门及大雄宝殿、智者大师殿等主要建筑；另有山门石狮和“兴慈大师之塔”等重要文物；2007年后，时任华顶讲寺监院的性贤法师，积极募款修建寺院，陆续新建了居士林和华顶书院等建筑，修缮了大雄宝殿、僧舍等，并将千佛殿的一千尊佛像、大雄宝殿的佛像、智者殿的智者大师像等佛像，全部重塑金身。寺院里的大殿正在修建中……

自唐朝以来，高丽三国和日本佛教徒都慕名来朝拜天台山，登上华顶峰，留下了许多历史佳话，早在陈末隋初，高丽沙门波若来江南参学，后入天台山，在华顶晓夜行道，影不出山，计十六年，五代时。高丽僧谛观、义通在天台山弘法，曾为天台宗的发展做出了贡献。日本国自最澄入天台山学习天台教观以后，代代有僧人到天台山。特别值得一提的是，华顶山区是著名“云雾茶”产地，高山上分布着大片“云锦杜鹃”，在国内均属罕见。日本临济宗始祖荣西曾多次上天台，回国时，还在天台山的华顶采集茶种带回日本，在日本提倡种茶、钦茶。因此，华顶讲寺也成了日本茶道的发源地，中日两国人民由佛缘而结茶缘，华顶讲寺亦成为日本国茶道爱好者的朝拜之地。1997年中韩日三国天台宗为纪念天台宗智者大师圆寂一千四百举行纪念法会，盛况空前，为中韩日三国人民的友谊树立了丰碑。日本天台宗还为修复华顶讲寺捐助了巨款。