1961年，人类探测到月球上有外星人的痕迹，所以约翰·肯尼迪总统下令不惜一切代价赶在苏联人之前登陆月球。1969年，尼克松总统下令在阿波罗登陆月球时秘密注意外星人行踪，他们发现了汽车人在塞伯坦星最后一战时想脱离的汽车人飞船“方舟”以及巨大的机器人“御天敌”（伦纳德·尼莫伊配音）。

山姆·维特维奇（希亚·拉博夫饰）大学毕业后和新女友卡莉（罗茜·汉丁顿-惠特莉饰）住在华盛顿，他拯救过两次世界，所以有点适应不了普通人的生活，但他还是找了份工作，试图让自己安定下来。卡莉不了解山姆的苦闷，她为一个艺术品和汽车收藏家迪兰·古尔德（帕特里克·德姆西饰）工作。

根据苏联人的情报，地球人在切尔诺贝利核电站的原址遭遇了霸天虎一方的“震荡波”。擎天柱（彼特·库伦配音）击退震荡波，却惊奇发现震荡波留下的方舟核心引擎部分。擎天柱对人类向他隐瞒实情很生气，原来多年前美国宇航员登陆月球就发现了坠毁的变形金刚汽车人“方舟”，但他们一直向世人和汽车人隐瞒。