1994年6月1日，斯托伊科维奇加盟日本J联赛的名古屋鲸八队，在名古屋鲸八效力7年，2001年退役，为名古屋鲸八出场224次，收获68球，在1995赛季荣膺日本J联赛MVP。1995年和1999年，带领名古屋鲸八队夺得两次天皇杯和一次日本超级杯。1999年，天皇杯决赛中，打进全队的第二粒进球，助力名古屋鲸八2-0战胜广岛三箭捧杯。

斯托伊科维奇代表前南斯拉夫队登场84次，收获15粒进球，参与1984年欧洲杯、1984年奥运会、1988年奥运会、1990年世界杯、1998年世界杯以及2000年欧洲杯。

1990年世界杯，斯托伊科维奇在1/8决赛中独中梅开二度，2-1击败西班牙成功晋级，后在点球大战中败给阿根廷。

1998年世界杯，斯托伊科维奇带领南斯拉夫队闯入1/8决赛，在小组赛2-2战平德国时斩获一球。

2001年7月4日，上演国家队告别之战，对手是其长期效力的日本。

2008年1月22日，斯托伊科维奇重返日本，担任老东家名古屋鲸八足球俱乐部主教练。2008赛季J联赛率队获得了联赛第三名，带领球队首次打进亚洲冠军联赛。

2010年10月22日，带领该队获得日本J联赛冠军，并参加亚冠。2013年卸任。

北京时间2015年8月24日，广州富力足球俱乐部官方宣布斯托伊科维奇成为新任主帅，双方签约至2017年年底。2016年9月8日广州富力俱乐部宣布与斯托伊科维奇续约至2020年年底。

2017年11月8日，广州富力主教练斯托伊科维奇与俱乐部再次续约至2021年年底。

2020年1月3日，广州富力俱乐部官方宣布主帅斯托伊科维奇下课。

2021年3月3日，斯托伊科维奇出任塞尔维亚国家队主教练。2022年卡塔尔世界杯预选赛欧洲区A组中，斯托伊科维奇率领塞尔维亚3-2险胜爱尔兰。随后塞尔维亚队客场以2-1爆冷战胜葡萄牙队，晋级2022年卡塔尔世界杯足球赛决赛圈。

2022年12月，斯托伊科维奇率领的塞尔维亚队在2022年卡塔尔世界杯中以2比3负于瑞士队。

2024年5月24日消息，塞尔维亚足协官方消息，足协已与成年男子国家队主帅德拉甘-斯托伊科维奇就续约至2026年达成协议。续约决定将在5月27日的足协大会结束后正式通过。

2024年6月20日，欧洲杯小组赛C组第2轮，执教的塞尔维亚队以1-1战平斯洛文尼亚队。

坚定地改用三中卫体系，讲究球员间频繁复杂地短传渗透，以后场球员作为进攻源泉层层推进，斯托伊科维奇曾经在日本效力、又从日本开始执教生涯、在温格手下度过职业生涯的最后时光、又在温格身边学到了如何当一个主教练，因此，他的执教理念和球队风格有着一种欧洲足球与日本足球融合之后的执念，华丽、流畅、又充满隐忍和内敛。（PP体育 评）