昂仁却德寺历史悠久，在后藏历史上占有重要的地位。14世纪末至15世纪初，宗喀巴在推行宗教改革的过程中曾亲临昂仁却德寺讲经传法。第一世班禅克珠杰·格勒贝桑幼年时到萨迦寺出家，16岁时便在昂仁却德寺与蒲东却留南杰进行辩论获得大胜，因此受到宗喀巴的赏识，被收为亲从弟子，成为宗喀巴的得力的助手。

昂仁却德寺在历史上曾经过几个重要的发展时期。据《西藏王臣记》载：木雅生格达（狮盛）之子名多杰（金刚）“却到扎巴绛称（名称幢）的座前亲近承事，这样也就和萨迦开始建立联系。他的儿子棍却（宝师）有子三人，三子中的绷德（红迥）对法王萨迦·班智达十分敬信。他有子六人，六子中的扎巴达（名称盛），曾经获得元世祖忽必烈的诏命，颁赐宝印受任为司徒之职。他建立了北派昂仁大寺”。而实际上扎巴达是扩建了昂仁却德寺，而并非新建。扎巴达亦称绛巴·达温哇，他曾从觉囊派大师法王却勒朗加（诸方尊胜）及法王衮钦大师等学法。该寺约扩建于1354年。在萨迦派时期规模最大时曾拥有僧侣7000人（包括下属的21个寺院），每年冬夏两季要举行盛大的法会，成为当时颇具影响的寺院。在17世纪以前，该寺尚有萨迦派扎仓15个、格鲁派扎仓10个，以后则完全围为格鲁派。第二个重要的发展时期是在第八世达赖喇嘛强白嘉措（1758～1804）时期。从扎什伦布寺派任的堪布麦瑞巴·罗桑朗杰对该寺进行了较大规模的修葺，并广收僧侣，致使该寺僧人激增，成为后藏扎什伦布寺所辖的四大寺院之一。