戴维斯次年奉调至伊利诺州的嘉连那（Galena），带兵驱逐印地安人土地上的矿工。其首次作战任务为黑隼战争（Black Hawk War）期间，其后受赞崔利·泰勒（Zachary Taylor）上校之命，押送黑隼本人至杰弗逊营（Jefferson Barracks）入狱。据传黑隼酋长因途中受宽待而喜欢戴维斯。其间另一个任务为阻挡矿工们非法越界进入今为爱荷华州之地。

1833年，戴维斯升任美国第一骑兵团（U.S. 1st Cavalry Regiment）中尉，并担任团部参谋。1834年，奉调至吉布森堡。

差不多这个时候，戴维斯与泰勒上校的16岁女儿莎拉·娜克斯·泰勒（Sarah Knox Taylor）陷入热恋。由于女方父亲并不赞同这一段恋情，戴维斯遂辞职而与泰勒小姐在她阿姨邻近肯塔基州路易斯维尔（Louisville, Kentucky）的家中结婚。

这段婚姻为时短暂，新婚夫妇两人都染上疟疾，戴维斯的夫人婚后三月逝于戴维斯姐姐位于路易西安那的住所中。戴维斯幸得康复，远航至古巴哈瓦那，后至纽约市。

1836年，他退隐至密西西比州华伦郡（Warren County）的棘原农场（Brierfield Plantation）。

其后数年，生活平静。戴维斯于棘原监产棉花，并研读政治学。

1843年，他决定学以致用，投身政界。他以民主党籍的身份参选密西西比州众议员，于选举日与竞选对手席尔金·史密斯·普兰提斯（Seargent Smith Prentiss）进行辩论。然而戴维斯的努力并未成功，因而落选。

次年，他周游密西西比州，在1844年美国总统大选中，为詹姆斯·波尔克（James K. Polk）与乔治·达拉斯（George M. Dallas）助选。

1844年戴维斯首次获得政治上的成功，当选美国联邦众议员。次年3月4日就职。

他于1845年2月26日与名媛瓦琳娜·豪威尔（Varina Howell）再婚。

1846年，美墨战争爆发。戴维斯赞同此战，明白美国有机会取得密苏里协议（Missouri Compromise）界线以南一大片土地。他于当年六月辞去议员职务，组织军事志愿团─密西西比步枪兵─自任上校，于6月21日自纽奥良开拔，航向德州海岸。

同年九月，他参与成功合围墨西哥的蒙特雷（Monterrey）。

1847年2月22日于布耶那维斯达战役（Battle of Buena Vista）中，因奋勇作战致腿部中弹。据称作战司令赞崔利·泰勒将军因赏识其勇敢积极，赞道：“先生，我女儿的判断力要比我的好。”

詹姆斯·诺克斯·波尔克总统后任命他为陆军准将，统率民兵旅，但遭拒绝。戴维斯认为，依美国宪法规定，任命军官的人事权在各州，而非总统。

为表彰其战功，密西西比州长委任戴维斯递补耶西·史匹特（Jesse Speight）的联邦参议员任期。且史密斯森研究中心（Smithsonian Institution）于1847年12月底委任他为董事。

参议院任戴维斯为军事委员会（Committee on Military Affairs）主席。他于任期届满后又由密西西比州议会依当时宪法规定选回同一职位。不到一年后，1851年9月，他又因反对1850年协议（Compromise of 1850），从事密西西比州长选举而辞职。戴维斯以999票之差败于亨利·史都华·富特（Henry Stuart Foote），未赢得这记政治赌注。

离开公职后，戴维斯继续从事政治活动。

1852年1月，他参与密西西比杰克森举行的州权会议。在1852年美国总统大选开始，他为民主党候选人富兰克林·皮尔斯（Franklin Pierce）与威廉·金（William R. King）在南部数州助选。

皮尔斯胜选后任命戴维斯为战争部长。在其任期中，戴维斯提交国会四份年度报告（每年十二月提交）与一份详尽的美洲贯洲铁路提案报告书（1855年2月22日提交）。皮尔斯于1857年即将任满时未获民主党提名，民主党转提名詹姆斯·布坎南。戴维斯的职务与皮尔斯的任期同进退，故转投入参议员选举，并于1857年3月4日胜选。

他的参议员新任期因一场几乎使他失去左眼的重病而中断。名义上的戴维斯议员1858年整个夏天都在缅因州波特兰静养。当年7月4日，他在一艘停靠近于马萨诸塞州波士顿的船上发表反对脱离联邦份子的演说。他其后又于10月11日在波士顿的凡尼尔大厅（Faneuil Hall）敦促保障联邦之存续，并于不久之后回到参议院任职。

1860年2月2日，联邦分离主义者于南方的喧嚣震天价响。戴维斯提出六项解决方案以凝聚维护州权的相关意见，并稳住自己对该争议的立场。11月，反对奴隶制度的亚伯拉罕·林肯于赢得总统大选，南卡罗莱那州因而宣布脱离联邦。

戴维斯虽于政策上反对脱离联邦，但于1861年1月10日作实质上的支持。当年1月21日，戴维斯宣布密西西比脱离联邦，并于发表告别演说后辞去参议员职务。

戴维斯于辞职后四天，受委任为密西西比部队少将。

1861年2月9日，在亚拉巴马蒙哥马里所举行的制宪会议中提名其为美利坚联盟国临时总统，他于2月18日就职。戴维斯于密西西比州议会中曾主张反对脱离联邦，但在遭多数议员反对后让步。

他随即委任成立和平委员会（Peace Commission）以解决与联邦（美利坚合众国）的分歧。然而戴维斯并不仅仰望于和平解决，他同时任命毕瑞嘉（P.G.T. Beauregard）将军统率南卡罗莱纳州查尔斯顿（Charleston）一带的联盟国军。联盟国政府于1861年5月迁移至维吉尼亚州里士满市，戴维斯一家人以当地的自宅为美利坚联盟国官邸（今为联盟国纪念馆(Museum of the Confederacy)）。

戴维斯于1861年11月6日获选为任期六年的美利坚联盟国总统。他此前未曾任满任何公职，而在总统一职上最终亦未能例外。

戴维斯于1862年2月22日就职，于6月1日任命罗伯特·李将军指挥北维吉尼亚军团，即美利坚联盟国部队于东线战场上的主力。同年12月，他至联盟国西部检阅联盟国军。

1863年8月，戴维斯驳回李将军于盖茨堡之役战败后提出的辞呈。

1864年，由于战局每况愈下，他巡行佐治亚州以鼓舞士气。

戴维斯对联盟国的军事指挥曾受批评。直到战争末期任命陆军统帅前，此职务基本上由戴维斯亲自署理。

李将军于1865年1月31日受命此职，但已为时过晚，李将军已无从建立或可致胜的全面战略（Grand strategy）。戴维斯本人须为齐头平等式地防御南方每寸土地的战略负责。此战略稀释南方有限的资源，并致使联盟国在面临联邦各军共同对西线战场的心脏地带作战略性穿刺时，抵御脆弱。

戴维斯还有其他糟糕的战略选择，例如，两次于西线部队于密西西比河丧师失地的紧要关头，允许李将军攻略北方。他在节制与管理战场诸将上亦有缺失，最引人注意的是他迟迟不肯撤换自己的朋友，不适任的布瑞克斯顿·布瑞格（Braxton Bragg）；在遭受重大挫败并丧失属下的信任后，戴维斯将谨慎但干练的约瑟夫·强斯顿（Joseph E. Johnston）解职，而换上鲁莽的约翰·贝尔·胡德（John Bell Hood），导致亚特兰大陷敌，最后甚至丧失一整个军团。

1865年4月3日，尤里西斯·格兰特麾下的联邦军着手攻下里士满前，戴维斯与联盟国内阁经里奇蒙─丹维尔线铁路，逃向维吉尼亚的丹维尔市。被围困的全体行政部门停留在威廉·舒世林（William T. Sutherlin）少校家中。戴维斯于该处最后一次以美利坚联盟国总统的身份发布公告。

逃向丹维尔市后六天，戴维斯于到达北卡罗莱那州的葛林勃洛（Greensboro）。4月16日，他在密西西比州的摩利丹市（Meridian）获得喘息机会，但于5月10日在佐治亚州的尔文村（Irwinville）与邮政署长约翰·辛尼格·里根（John Henninger Reagan）以及前德州州长佛兰西斯·路勃克（Francis R. Lubbock）一同被捕获。

1865年5月19日，戴维斯被监禁于维吉尼亚沿岸的门罗堡（Fort Monroe）的炮台内。炮台内又湿又冷，跟露天没两样，许多人因而相信抓他的人企图让他死于狱中。他在23日遭系上镣铐，但于26日又在医师建议下卸除。直到一年后（1866年5月），戴维斯方因美国最高法院大法官萨蒙·P·蔡斯（Salmon P. Chase）对宪法有所考量，而遭以叛国罪起诉。

戴维斯于牢内将其密西西比的房产售予他之前的一名奴隶，班·蒙哥马里(Ben Montgomery)。蒙哥马里是个因自营杂货店而致富的精明生意人、巧匠、与发明家。

次年，也就是监禁两年后，包含贺瑞斯·格里利（Horace Greeley）与柯内留斯·凡德毕尔特（Cornelius Vanderbilt）在内的南北美国公民相信他未受公平对待，投书四起，戴维斯因而获得假释。他其后访问加拿大，并经古巴哈瓦那回到路易西安那的新奥尔良。

1868年，他至欧洲旅行。当年十二月，法院驳回撤销控诉之议，但检察当局于1869年放弃提诉。

同年，戴维斯于田纳西州的孟斐斯成为卡罗莱那寿险公司（Carolina Life Insurance Company）总经理。当李将军于1870年去世后，戴维斯于里士满主持追思仪式。

他在1875年获选为联邦参议员，但拒受任命，因此被依法禁止担任联邦公职。

1876年，他推动成立鼓励美国与南美洲进行贸易的社团。戴维斯于次年访问英格兰，1878年回到密西西比州近比洛西斯（Biloxi）的毕沃益尔（Beauvoir）。其后三年，戴维斯撰写《联盟国政府之兴衰》（The Rise and Fall of the Confederate Government）一书。于完稿后再度访问欧洲，其后数年于亚拉巴马与佐治亚之间旅行。

他于1889年10月完成《美利坚联盟国短促的历史》一书。杰佛逊·戴维斯终以81岁高龄逝于路易西安那的新奥尔良。其丧礼为南方所举行过之葬礼中规模最大者。戴维斯葬于里士满的好莱坞公墓（Hollywood Cemetery）。

位于维吉尼亚州里奇蒙纪念馆大道上的杰佛逊‧戴维斯纪念馆于1907年6月3日揭幕，于2020年6月10日在乔治·弗洛伊德之死引发的游行中被抗议者推倒。

田纳西州孟斐斯的联盟国主题公园（Confederate Park）树有杰佛逊‧戴维斯像。

奥斯丁的得克萨斯大学也树有戴维斯像。

美国宪法第十四修正案第三款禁止任何因服务于联盟国而违犯保护宪法之誓者任公职。此禁令包含戴维斯在内。1978年，依同一修正案同一条款之授权，国会两院于戴维斯身后以三分之二多数通过解除对戴维斯的禁令，并获吉米·卡特总统签署。此议由密西西比州国会议员传德·罗特（Trent Lott）发起。国会前此曾对李将军通过类似的提案。

阿拉巴马州于每年6月的第一个星期一庆祝戴维斯诞辰。密西西比州将国定假日国殇日视同戴维斯诞辰纪念日。

佛罗里达州以戴维斯之诞辰，6月3日，为法定公众假日。

位于肯塔基州斐尔遇（Fairview）的杰佛逊‧戴维斯纪念馆大部分为水泥构造，于1917年动工兴建，1924年落成。其351英呎之方型尖碑坐落于坚实之肯塔基石灰岩上。塔基墙厚七呎，至塔尖封顶处厚度渐减为二呎。

佐治亚州的费茨杰拉德（Fitzgerald）立有戴维斯之半身像。

佐治亚州的哈佐赫斯特（Fitzgerald）之杰夫·戴维斯（Jeff Davis）郡地方法院外立有戴维斯之半身像。

戴维斯的雕像，是耸立在里士满纪念碑大道上众多著名的邦联纪念碑之一，而这里，曾是邦联的“首都”。2020年6月10日晚，弗吉尼亚州首府里士满的抗议者推倒了美国内战时期南方邦联政府“总统”杰斐逊·戴维斯的雕像。在戴维斯雕像被推倒后，里士满市黑人市长勒瓦尔·斯托尼（Levar Stoney）称，戴维斯是“一个种族主义者和叛徒”，“他从来就不应该被捧上那样的宝座”，并表示市政府将很快采取措施拆除其他雕像。

内战中有三匹名驹名叫“杰夫‧戴维斯”，李将军的旅行者初生时曾命以此名；约翰·贝尔·胡德的主要座骑亦用此名；格兰特亦用以命名其后备座骑之一。

1858型军帽（Model 1858 Army hat），又称哈迪帽（Hardee），为内战中美国陆军应征入伍士官兵所用之头盔。此帽有时被称为“杰夫‧戴维斯帽”，可能是因为此型军帽始于1855年见用，杰佛逊‧戴维斯时任战争部长。

副总统：

威廉·R·金（1853年）- 空缺（1853年－1857年）

国务卿：

威廉·勒尼德·马西（1853年－1857年）

财政部长：

詹姆斯·格思里（1853年－1857年）

战争部长：

杰斐逊·戴维斯（1853年－1857年）

司法部长：

凯莱布·顾盛（1853年－1857年）

邮政部长：

詹姆斯·坎贝尔（1853年－1857年）

海军部长：

詹姆斯·C·多宾（1853年－1857年）

内政部长：

罗伯特·麦克莱兰（1853年－1857年）