故事发生在14世纪到16世纪，京都的室町幕府统治能力薄弱，武家压倒贵族。在文化方面，则无论是贵族还是武家的文化，都受到禅宗的影响。14世纪末期以金阁寺为代表的北山文化，15世纪末期以银阁人于是被迫隐居到本州的东北部。在1300年时，虾夷人已经融入日本社会当中。

阿席达卡（アシタカ音译，另译为“飞鸟”）所在的部落虾夷族位于日本的东北部。一天一个从西方来的邪神要侵略阿席达卡所在的村庄，这个邪神是由受了诅咒的野猪神变成的。眼看邪神步步进逼，阿席达卡挺身而出，虽然后来他打死了野猪神，但是他也因此中了邪神的诅咒，性命难保。为了化解诅咒之谜和拯救自己，阿席达卡听从本村的巫婆的指示去西方查个明白，寻求生路。

路上他打听到森林的守护神——山兽神可以化解这个魔咒，他就向森林出发。途中他救了两个掉到山谷的运输铁矿石的人，并初次与珊（另译为桑）相遇，这两个人是艾伯西（另译为黑帽大人、幻姬大人）的炼铁场的人，艾伯西的铁工场就在森林的附近，为了开采矿石，艾伯西的人破坏森林，攻击森林中保护自己的世界的动物，所以艾伯西与森林中的动物是有仇的，特别是生活在森林里的白狼神（幻姬在森林中运输铁矿石时，白狼神前来阻止，遭艾伯西火枪攻击坠落悬崖。译为莫挪一族）。阿席达卡把这两个人送回去铁工场，在铁工场里，他揭开了野猪神被诅咒之迷：艾伯西用火枪进攻森林，守护森林的野猪神·名护之神就是中了她的火枪弹后因为仇恨而变成邪魔的。阿席达卡还发现艾伯西为了杀掉山兽神，占领森林发明了一种很厉害的火枪。这天夜里，珊来袭击铁工场，她其实是被人类遗弃的由白狼神养大的人类的女儿。珊在敌众我寡的情况下形势危急，阿席达卡却一心要救她，并为此中了一枪，生命危在旦夕。获救的珊开始对阿席达卡充满敌意，但最终被阿席达卡的真诚与勇敢所感动，阿席达卡伤势过重，珊决定带他到森林让山兽神救活他。

山兽神救活了阿席达卡，此时深受人类滋扰的野猪群决意与人类拼死一争拯救自己的家园森林，热爱森林的珊想保护森林的守护者（野猪群），离开了阿席达卡，投入了野猪群与艾伯西跟武士的合军的战斗中。艾伯西他们对此役早有准备，他们的最终目标并不是消灭野猪群，而是以它们为饵，找到麒山兽神消灭麒山兽神。另一方面，在艾伯西带领她的男兵去消灭麒山兽神，她的铁工场受到了天朝武士的攻击，守城的只有女人，在铁工场被攻击得岌岌可危时，阿席达卡来了。原来他在离开了珊以后也受到了朝廷的散兵的攻击。他在铁工场的城外得知艾伯西攻击森林去了，为了拯救山兽神，同时也为了通知艾伯西回来救她的工场，他再次朝森林出发。

艾伯西与野猪群的一役，野猪群几乎全军覆灭，只剩野猪神乙事主、珊和白狼神。他们正在边撤边朝山兽神的小岛进发。艾伯西和武士军队为了找到山兽神，他们披上了野猪皮，涂上了野猪血，以掩饰他们人的身份，跟踪撤退的野猪神和珊，快到山兽神的小岛时，军队围住了野猪神和珊，并攻击他们。愤怒的野猪神眼看就要变成邪魔了，而在它身上为救它的珊也将受到牵连，刚赶到的阿席达卡要救珊，却力不从心。眼看形势不可挽回了，

这时山兽神超度了野猪神的生命从而制止了野猪神变成邪神，同时阿席达卡在白狼神的帮助下解救了珊。艾伯西却趁机把山兽神射了下来，白狼神见状，奋死一拼咬掉艾伯西的一只胳膊，随后死亡。愤怒的山兽神吸收生命以找回自己的头。阿席达卡和珊为了救森林，终于帮山兽神了它的头。头失而复得的山兽神阳出来时轰然倒地而亡，以自己的死在一瞬间把新的生机重新赋予了大地。

拯救了森林后，珊对人类破坏森林的罪行仍无法释怀，她选择回到了林中，阿席达卡尊重珊的选择（此处两人的对话折射出人类和自然的矛盾，仍不能解决），选择以后住在达达拉（铁工厂），会骑着羚角马来看珊，两人在一片盎然的绿色山野中微笑别过。