埃德加·胡佛终身未娶，而至少从20世纪40年代开始，就有关于他是同性恋的传闻，联邦调查局副局长克莱德·托尔森被认为是他的同性情人。二人在联邦调查局共事40多年，关系密切。托尔森在胡佛去世后当了几天联邦调查局代理局长，期间下令将胡佛的所有私人档案销毁。托尔森此后继承了胡佛价值55万美元的房产，收藏了覆盖在胡佛灵柩上的美国国旗。托尔森去世后葬在国会公墓，与胡佛墓只有数码之遥。

前特工约瑟夫·L·斯科特将胡佛描述成一个严厉且偏执的老人，他令所有人感到恐惧。例如，斯科特称，胡佛喜欢在备忘录的页边空白处批注，如果备忘录的页边太窄，他就会批注到：“注意边界（Watch the borders）！”没有人敢去问他这样写的原因，而是派人去询问边界巡逻队在美加和美墨边界是否有异动。直到一周后，总部的一个职员才明白这句话是指备忘录的纸边。斯科特还说，那一段时期错误增加的边境活动最终导致了美国共产党领导人加斯·豪尔被捕。

埃德加·胡佛是一个巨人，是这个国家勇气和爱国主义的象征，拥有花岗岩一样的诚实和正直。（美国第37任总统理查德·尼克松评）

美国首都华盛顿特区的联邦调查局大楼以埃德加·胡佛的名字命名。

胡佛死后，美国总统尼克松要求国会降半旗致哀。美国国会通过决议，允许胡佛的遗体在国会山圆形大厅里供人瞻仰，这种荣誉在当时只授予给过另外21个人。国会还通过决议，刊印一份纪念手册来追思胡佛。《约翰·埃德加·胡佛：美国国会纪念颂词以及与他的生活和工作有关的文章和社论》（J. Edgar Hoover: Memorial Tributes in the Congress of the United States and Various Articles and Editorials Relating to His Life and Work）于1974年出版。

家庭背景

黑人作家米莉·麦克吉（Millie McGhee）在她2000年的书《揭秘》（Secrets Uncovered）中宣称和胡佛有亲属关系。根据麦克吉的口述家族史，这个来自密西西比州的家族的一支，也姓胡佛，和华盛顿特区的胡佛家族有联系。胡佛的父亲并不是档案上所说的迪肯森·奈勒·胡佛，而是来自密西西比的爱佛瑞·胡佛。系谱学家乔治·奥特（George Ott）深入调查了这些说法，并找到了一些支持上述说法的证据，同时还发现官方档案中对于胡佛出生的那个华盛顿家庭不寻常的争论,但并没有找到任何决定性的证据。值得注意的一点是，胡佛的出生证明是在1938年，也就是他43岁时才开具的。

20世纪30年代初，在美国中西部地区大量出现的银行抢劫案困扰着当地执法部门。这些抢案是由多个不同的犯罪团伙所为，凭借其火力优势和迅速的撤离而屡次逃避法律制裁。更令有关部门懊恼和尴尬的是，由于那时的银行经常因债务纠纷将农民搞得家破人亡，因此对银行的抢劫行为常被认为是正义的。这种观念甚至发展到人们把许多这样的亡命之徒当作是民间英雄，常常成为报纸头条新闻，其中最突出的是约翰·迪林杰（John Dillinger，因多次成功避开银行的安保、越狱和逃脱警察追捕而出名）。政府官员恳求华盛顿能够协助他们制止这种无法无天的行为。事实上，抢匪们经常驾驶偷来的汽车跨越州界（这是联邦犯罪行为），因此联邦调查局获得了追捕他们的授权。不过，事情并未按预想的方向发展，特别是与迪林杰团伙的交锋中，联邦调查局方面屡屡失误。

在一次对藏身于威斯康星州曼尼塔沃什水畔“小波希米亚农舍”旅馆中的迪林杰团伙进行的清剿行动中，一名特工和一名无辜平民死亡（被特工误杀），另外还有两位卡车司机受伤。犯罪团伙成员则成功潜逃。胡佛意识到自己必须果断行动，于是出动全部力量去逮捕罪犯。胡佛特别将重点放在逮捕迪林杰上，因为他认为迪林杰无法无天的行为是直接针对他和他的部门的羞辱。在1934年的7月底，芝加哥分部的行动负责人梅尔文·珀维斯得到了迪林杰行踪的线报，并最终成功在传奇剧院门口将迪林杰击毙。

由于几次广为人知的逮捕或射杀不法分子及银行抢匪的事迹，包括约翰·迪林杰，埃尔文·卡皮斯和“机枪手”凯利，调查局的权责开始扩大并于1935年更名为联邦调查局。1939年，联邦调查局在国内情报领域独占鳌头。胡佛进行了一些改革，例如扩充及合并鉴识部的指纹档案，建成了有史以来最大的指纹库。

胡佛还在扩大联邦调查局的人员招募工作方面提供了很大的帮助。他还在1932年协助创建了联邦调查局实验室，用来检验探员找到的现场证据。

胡佛很担忧颠覆者，在他的领导下，联邦调查局秘密调查了数万疑似颠覆者和激进人士。胡佛经常会夸大这些所谓“颠覆者”的威胁，还曾多次不惜越权消除这些威胁。

联邦调查局的确在针对颠覆者和间谍方面取得了一些成功。但是，第二次世界大战时的奎瑞案（Ex parte Quirin）却是一个失败的例子。1942年，德国潜艇U-boat装载两个纳粹特工小组共八人分别在佛罗里达州和长岛秘密登陆，意图在美国国内进行破坏活动。直到其中的一人联系了联邦调查局并坦白了一切后，这些人才被逮捕。尽管如此，总统杜鲁门在回忆录中这样写道：“这个国家有理由对我们的安全机构感到骄傲并对它们充满信心。他们使得我们可以在二战中近乎避免暴乱和间谍的干扰。”

胡佛对于颠覆行为的担心还有另一个例子，这就是薇诺娜计划（Venona Project）。联邦调查局继承了战前和英国的一个合作项目，对苏联间谍在英国和美国的活动进行监听。胡佛截取了这份美国最高秘密情报，将它放在自己办公室的保险箱里，却没有告诉在任的杜鲁门总统，总检察长道格拉斯·麦克格雷斯，国务卿迪安·艾奇逊或是马歇尔将军。直到1952年，他才告知中央情报局（CIA）有关薇诺娜计划的信息。

根据2007年解密的文件，胡佛列出了一份包含12000位被怀疑对国家不忠者的名单。为了阻止他们的不忠行为，胡佛冻结了他们的人身保护令。胡佛在朝鲜战争爆发时向杜鲁门提交了他的计划，但没有证据显示杜鲁门批准了该计划。

1956年，胡佛因美国最高法院限制司法部起诉政见不同者，尤其是共产主义者的判决感到愈发沮丧。也正是此时，他打着“反谍计划”的幌子，组建了一个“肮脏”的秘密项目。直到1971年被曝光，这个秘密项目始终在运作，胡佛和联邦调查局也因此遭到了尖刻的批评。反谍计划最早被用来瓦解美国共产党，后来又被用来对付诸如黑豹党、马丁·路德·金组建的南方基督教领袖会议（SCLC），三K党，新纳粹主义者组织美国纳粹党以及其他团体。它的破坏手段包括渗透，盗窃，非法窃听，伪造文件和散布针对目标组织主要成员的谣言。一些作家还指控联邦调查局在反谍计划中运用的手段还包括煽动暴力和谋杀。1975年，反谍计划受到爱达荷州共和党参议员弗兰克·丘奇领导的“美国众议院负责调查政府情报行动专门委员会”（英文：United States Senate Select Committee to Study Governmental Operations with Respect to Intelligence Activities，又被称为丘奇委员会）的调查。最终，该计划被宣布为非法和违反宪法。

通过收集一些有影响力的人物，尤其是政客的不光彩且可能造成伤害的信息，胡佛积累了巨大的力量。据前代理总检察长劳伦斯·赛博曼（1974-1975年在任）所言，联邦调查局局长克劳伦斯·凯利认为这些文件并不存在或者早已被销毁。1975年1月，在《华盛顿邮报》披露后，凯利在他的外间办公室中找到了这些文件。国会司法委员会要求赛博曼就此作证。一项由大卫·加罗主持，针对胡佛的文件的广泛调查表明，胡佛，他的继任者威廉·沙利文，以及联邦调查局都是可靠的。

胡佛曾担任华纳兄弟公司1959年电影《调查局故事》（The FBI Story）和1965年一部长期播映的衍生电视连续剧《联邦调查局》（The F.B.I.）的顾问，以此来确保华纳兄弟公司的影片中对于联邦调查局的描写比当时其他犯罪类戏剧更正面。

1979年，由参议员理查德·史威克负责的国会暗杀调查专门委员会（HSCA）重开对肯尼迪总统暗杀事件的调查。该委员会认为胡佛领导的联邦调查局“在调查总统被阴谋暗杀的可能性方面存在失职”。委员会更进一步认为联邦调查局“缺乏同其他部门信息共享的机制”。