2002年7月，国家发改委、总参谋部批复《湖南省怀化芷江机场改扩建工程可行性研究报告》。

2003年1月，怀化芷江机场在芷江机场原址旁正式开工，总投资1.8亿元；12月，国务院、中央军委批准建设怀化芷江机场。

2004年12月，怀化芷江机场竣工。

2005年12月19日，怀化芷江机场正式通航，首条航线为怀化—长沙—广州，由空客A319-100型飞机执飞。

2008年11月20日，怀化芷江机场扩建工程可行性研究报告获批。

2011年2月14日，怀化芷江机场改扩建工程可行性研究报告获中华人民共和国发展和改革委员会批复；4月25日，怀化芷江机场总体规划获中国民用航空中南地区管理局和怀化市人民政府联合批复。

2012年12月14日，怀化芷江机场改扩建工程正式开工。

2016年12月29日，怀化芷江机场航站楼改扩建工程获批；12月30日，怀化芷江机场2600米跑道试飞成功，任务由中国南方航空使用空客A320-200客机执行。

2017年1月20日，怀化芷江机场改扩建工程飞行区扩建工程通过行业验收；3月30日，怀化芷江机场2600米长的跑道正式投入使用；6月，怀化芷江机场退出“特殊机场”行列。

2018年6月，芷江怀化机场改扩建工程航站区奠基开工；8月，怀化芷江机场航站楼改扩建工程正式开工。

2020年2月24日，怀化芷江机场改扩建工程疫后复工。

2021年12月，怀化芷江机场机坪扩建工程开工。

2022年11月21日，怀化芷江机场航站楼附属配套机位工程通过行业验收。12月29日，怀化芷江机场正式开通了南京⇌怀化⇌兰州航线。

自2023年9月1日起，芷江机场将新增怀化至广州往返航班，该航线由南方航空执飞，每周飞行3班，班期为每周三、周五、周日，来程航班号为CZ5315,18:00从广州白云机场起飞，19:30到达怀化芷江机场;去程航班号为CZ5316,20:20从怀化芷江机场起飞，21:50到达广州白云机场。

2023年9月1日上午，怀化芷江机场新航站楼举行启用仪式，怀化市市长黎春秋，湖南机场集团副总经理洪鑫，民航湖南安全监管局副局长刘波，怀化各县市区主要负责人、市直相关单位负责人、航空公司代表、芷江县各单位负责人参加仪式。

2024年7月4日，成都航空执飞成都⇌怀化⇌泉州航线正式开通。

怀化芷江机场一期工程为芷江机场的改扩建工程，建设方式为在原芷江机场场址旁新建军民合用机场，于2003年1月正式开工，2005年12月19日启用，主要建设内容包括：航站楼1670平方米，民航站坪面积1.05万平方米，有1个C类和1个B类机位；跑道长2200米、宽45米，厚度30厘米，道肩宽1.5米，04号跑道设I类精密进近灯光系统，跑道南端建设有下滑台，北端建设有航向台等导航设施；航站区按满足2010年旅客吞吐量20万人次、货邮吞吐量3200吨的容量进行设计。

怀化芷江机场二期工程采用分段建设的方式，其中一段工程于2012年2月14日开工，2017年3月30日全部完成启用（航站楼工程转至二段实施），主要建设内容为：跑道由2200米延长至2600米，民航站坪由1.05万平方米扩建至2.9万平方米，设1个B类机位和3个C类机位，新增1条联络滑行道（长390米、宽189），航站楼由1670平方米扩建至3600平方米，停车场1580平方米；航站区按满足2020年旅客吞吐量40万人次、货邮吞吐量9600吨的容量进行设计。

怀化芷江机场二期工程二段工程于2016年12月29日获批，2018年8月正式开工，预计2021年12月全部启用，主要建设内容包括：一段工程航站楼项目，另扩建航站楼面积6400平方米，航站楼总建筑面积10160平方米，航站楼为地上两层建筑，长120米，宽42米，层面高度14.85~19.1米；一层面积5510平方米，为旅客到达港层，远机位旅客候机厅、旅客安检厅、贵宾厅、行李分拣室、设备用房及相关办公室等；二层面积4560平方米，为旅客进出港通廊、近机位候机区等，有2座廊桥；将现有3C1B共4个机位的机坪扩建至6C，共6个机位。

怀化芷江机场是湖南省首家本土飞行员培训机构—湖南联播通航的主训练基地；2022年夏秋航季，怀化芷江机场共有7家航司在此开通7条航线，共通航11座城市。

2024年10月27日至2025年3月29日，执行2024年冬春季航班计划。

怀化芷江机场的人工值机柜台在航班预计起飞前30分钟停止办理登记手续。

怀化芷江机场的“爱心通道”有预约服务，航班起飞前3小时，VIP、无陪儿童、孕妇、年龄65岁以上老人等特殊旅客，可通过电话提前预约，优先享受专人办理服务。

怀化芷江机场有两台自助值机，扫描证件就可自助办理登机牌；机场还引进“人脸识别”系统，没带身份证，“刷脸”即可通过安装有验证人脸识别系统的安检通道，在登机口扫描手机二维码即可乘机。怀化芷江机场推出的全流程“无纸化”乘机服务适用于已购买机票，从怀化芷江机场出发的旅客；旅客可选择通过“湖南机场航享e+”“航旅纵横”APP、航空公司自助渠道（官方手机APP、官方微信、官方网站）等方式完成网上值机手续；获取电子二维码登机牌后，旅客凭二维码电子登机牌和个人有效身份证通过安检，然后在登机口扫描二维码电子登机牌即可登机。如随身行李超过航空公司重量、尺寸标准的旅客，仍需到柜台办理托运手续。

2019年12月26日，怀化芷江机场正式开通9路公交车，这是机场通航以来首次开通公交线路。9路公交线路：芷江机场-富华新城-湘运汽车站-中医院-县政府-舞水新城-农贸市场-交通局-河西车站-晓坪路口-税务局-三里坪加油站-芷江机场。

从怀化芷江机场出发，需到怀化市区的旅客可乘坐怀化汽车西站到机场的往返机场巴士。

在怀化芷江机场搭乘出租车前往航站楼到达厅外出租车排队等候点搭乘即可。

怀化芷江机场机坪扩建及飞行程序优化已于2021年12月开工建设，预计2022年7月14日启用，主要建设内容包括：现有机坪扩建1.94万平方米，将现有3C1B共4个机位的机坪扩建至6C，共6个机位，增配2辆飞机顶推车；怀化—铜仁机场空中直线距离仅61千米，塔台管制空域重叠，双方机场飞行程序交叉，两机场航空器进离场互相影响，拟联合铜仁凤凰机场共同开展飞行程序优化。

根据《怀化芷江机场总体规划》，怀化芷江机场定位为国内支线机场，以2020年为近期目标年，2040年为远期目标年。近期为小型机场，按满足2020年旅客吞吐量40万人次、货邮吞吐量960吨、飞机起降量5195架次进行规划控制；远期为中型机场，按满足2040年旅客吞吐量140万人次、货邮吞吐量10500吨、飞机起降量17500架次进行规划控制。近、远期规划飞行区等级指标为4C，近期设置4个C类自滑进出机位，远期按8个C 类自滑进顶推出的机位进行设计，结合航站楼的型式，布置成4个近机位和4个远机位。

芷江机场是怀化立体交通的重要支柱，是怀化对外开放的重要窗口，也是怀化产业发展的重要平台，要努力把芷江机场打造成五省边区现代航空港。（时任怀化市长赵应云 评）

依据国际民航组织（ICAO）292号通告研究结果换算得出（旅客吞吐量按1:10的比例换算货邮吞吐量），2019年怀化芷江机场共推动中国经济增长约11亿元人民币，直接带动当地就业约2133人。