2010年6月2日上午召开的民主党两院议员大会上表示，由于驻日美军普天间机场搬迁问题造成社民退出联合政府等政局混乱局面，自己将引咎辞职。鸠山还透露，他要求小泽一郎(68岁)辞去民主党干事长职务，小泽也已同意辞职。

受内阁和民主党内支持率低迷影响，即将在7月参院选举中进行改选的议员之间要求鸠山下台的呼声高涨。鸠山自2009年9月的政权更迭之后仅在任8个多月便宣告下台。

鸠山内阁将全体辞职。在众院占据多数席位的民主党将加紧选出后任党代表，经首相提名后继续执政。首相候选人中，副首相兼财务相菅直人(63岁)的呼声较高。

此前日美两国就普天间问题达成协议，将搬迁目的地定在和现行计划相同的名护市边野古地区。鸠山未能兑现“至少搬到县外”的承诺。2010年5月28日，社民党党首福岛瑞穗因拒绝在政府方针上签字遭到罢免。社民党2010年5月30日决定退出联合政府。

民主党在2009年8月举行的众院选举中大获全胜，鸠山被选为第93任首相，民主党与社民党、国民新党联合执政的鸠山政府由此宣告诞生。

在奥巴马亚洲之行的日程表上，日本依旧排在首站。这总算了却了日本朝野对他是否会因为两国在普天间军事基地存废上的分歧，而效仿克林顿搞“越顶外交”的担忧。冲绳居民要求美军撤离普天间直升机基地的呼声由来已久，基地搬迁与否已成为目前日美间搬到桌面上的分歧。日本朝野态度之坚决为近年来罕见，而美国的恼怒也不加掩饰。加之日美两国都处于外交政策调整的关口，两国关系出现的微妙变化，自然容易让人产生诸多联想。但将一个基地的存废，上升到足以关乎两国军事同盟关系的高度，似乎有些牵强。

金融危机正催生着国际格局的变化，这个时间“窗口”，也被日本看作是它通向“普通国家”过程中可遇不可求的机会。从鸠山提出“脱美入亚”的口号，到提出东亚共同体、亚元之类的具体设想，到提出让日本成为东西方、发达国家与发展中国家、多种文化之间交往的桥梁，不难看出，外交政策上长期没有自己独立风格的日本，正悄然发生着变化。在国际舞台上，日本经济与政治地位非对称现状的最大因素，来自美国在日本的军事存在。因此，双方在普天间问题上出现难以弥合的分歧，很自然容易为外界赋予更多解读。

2006年5月，日美两国就驻日美军整编达成最终协议，决定将普天间基地转移至冲绳县名护市的美军施瓦布军营沿岸地区。2009年9月，日本民主党联合社民党和国民新党上台执政。民主党上台前一直表示要将普天间基地转移至冲绳县外或国外，但上台后却在这一问题上摇摆不定；而社民党对普天间基地原转移方案表示强烈反对。美方则要求日方执行原有的转移计划，称普天间基地不转移，驻日美军就不会进行整编。日美关系因此产生波动。

2010年5月，两国就在冲绳县名护市边野古美军施瓦布军营沿岸修建跑道，以及研究将普天间基地功能分散迁移到冲绳县外问题达成基本协议，并同意在今年秋天前决定跑道的具体地点和施工方法。

2011年10月，日本首相野田佳彦同外相玄叶光一郎和防卫相一川保夫举行会谈，确认将继续基于日美协议推进把驻日美军普天间机场搬迁至名护市边野古地区的方案。但冲绳县知事仲井真弘多等当地人士仍坚持要求将机场搬迁至县外，双方分歧仍未消除。11月，日本防卫相一川保夫与外相玄叶光一郎陆续前往冲绳县，就美军普天间机场搬迁问题与县知事仲井真弘多会谈。

2012年2月，日本冲绳县知事仲井真弘多与防卫大臣田中直纪举行会谈，再次要求将驻日美军普天间基地迁出冲绳。日本政府2012年2月8日宣布，日美两国政府已就调整驻日美军整编计划达成一致，决定将驻冲绳海军陆战队迁往关岛问题和普天间基地迁移问题分开解决。

普天间基地位于日本冲绳县宜野湾市中心，面积约4.平方公里，占整个宜野湾市面积的25%左右。1945年占领冲绳岛后，美国陆军在当时称为“宜野湾村”的地方修建了一条长2400米的土质跑道，供B-29轰炸机起飞袭击日本本土，这就是普天间基地的最早雏形。1957年该机场转交给美国海军，逐渐成为驻日美海军陆战队在冲绳岛上的两大基地之一。

作为驻日美军最大的直升机机场，普天间基地有70多架直升机、12架空中加油机和3600多人的部队。基地周围住宅、学校等民用设施密集，由于安全和噪音等问题，当地一直有要求返还基地的呼声，美军自己也称该基地是“全世界最危险的基地”。

1995年，驻冲绳美军士兵强奸少女事件在冲绳引发了大规模的反对美军基地运动，日本全国各地也举行各种规模的抗议集会。为平息这一浪潮，日美两国政府进行了多次协商。在1996年12月举行的日美安全保障委员会会议上，通过了关于冲绳美军基地问题的最终报告和普天间机场问题的附加文件。在普天间基地搬迁问题上，双方同意设立日美“普天间机场转移实施委员会”，在以后的5至7年里建成充分的替代设施，在可以投入使用后归还普天间机场。日本政府提出在冲绳县名护市建设美军海上航空基地，但遭该市大多数人反对，替代机场一直没有动工修建。此后10年间两国就普天间机场迁址问题一直争执不休。

2010年12月，日本冲绳县知事仲井真弘多2日与日本首相菅直人举行会谈，要求将驻日美军普天间基地迁出冲绳。据日本共同社报道，日美两国联合声明的主要内容是：在与施瓦布军营边野古崎地区邻接的水域修建长1800米的机场跑道；双方将在8月底之前完成对跑道位置和施工方法的研究工作；将美国海军陆战队等驻冲绳美军的一部分训练分散到冲绳县外进行，除将转至鹿儿岛县德之岛之外，还将研究转至日本以外的关岛等地；双方在举行由两国外长和防长参加的日美安全保障协商委员会会议前确认迁移计划；美国将归还位于冲绳本岛东部的一部分美军训练水域。

2010年6月2日，日本首相鸠山由纪夫宣布辞职，成为日本政坛上又一位来去匆匆的首相。在日本，政府迅速更迭或许并不稀奇，但这次不同的是，鸠山下台不像其诸多前任那样主要因为内政问题，而是“折”在外交上，更确切地说，是“折”在了驻日美军普天间基地迁移问题上。

鸠山有过令人瞩目的经历：他去年率民主党以压倒性优势击败自民党，实现日本战后首次真正意义上的政权更迭，内阁支持率甚至超过70%。鸠山政府在日本万众期待中上台，然而从他执政第一天开始，一枚“定时炸弹”就在滴答作响，这就是普天间基地迁移问题。

鸠山政府提出追求“对等”的日美关系，重新评估驻冲绳美军基地问题，并表示要履行竞选承诺，更改自民党政府与美国达成的协议，将招致当地民众强烈反对的普天间基地迁往“县外”或“国外”，这些都遭到美国警觉甚至坚决反对，日美关系因此发生波动。

一方面，鸠山的表态唤起了冲绳乃至日本各地民众对美军基地迁移的期待；另一方面，美国异乎寻常的坚决态度又使鸠山无法兑现承诺。鸠山政府没过多久就发现，它处在一个左右皆难逢源的夹缝之中，所提方案不仅美国反对，日本民众和在野党也纷纷说“不”。

骑虎难下的鸠山试图强行突围，自行设定“5月期限”。但在5月31日最后期限到来之前，他最终选择了更多的妥协。然而更多的妥协之后，是更多的挫折，鸠山最终折戟普天间。

2018年11月1日，针对冲绳驻日美军普天间基地搬迁问题，日本中央政府重启了在边野古地区美军基地新址的海上施工，引发冲绳方面的强烈抗议。

冲绳防卫局通知当地政府重启海上施工，并在相关海域设置了“禁止进入”的浮标。数十名冲绳民众聚集在边野古美军施瓦布营地前反对中央政府重启施工，另有部分民众乘船从海上接近施工区域表达抗议。

当地时间2023年6月18日，日本冲绳县部分民众在名护市的边野古地区集会，抗议驻日美军基地搬迁至当地的计划。

2024年1月10日，日本政府提前启动了位于冲绳县的驻日美军边野古基地大浦湾一侧的地基改善工程。12日，冲绳民众举行大规模集会，抗议日本政府无视民意，强行推进边野古美军新基地建设。

当地时间2024年7月6日上午，反对驻日美军冲绳县普天间基地搬迁至该县边野古地区的日本民众，在边野古当地的美军施瓦布营前举行抗议集会。

2019年12月22日，日本政府人士确认，由于冲绳县普天间基地搬迁新址建设工期延长，这座美军空军基地搬迁日期将大幅推迟，由原先预期的2022年推迟至2030年以后。

第1海军陆战队航空团司令部飞行队

36海军陆战队普天间航空基地飞行队

第36海军陆战队第152海兵给油输送飞行队

第36海军陆战队第262海兵中型直升机飞行队

第36海军陆战队第265海兵中型直升机飞行队

第36海军陆战队航空群軽/攻击直升机飞行队

第36海军陆战队航空群重/直升机飞行队

第31海军陆战队远征部队第262及265中型直升机混成飞行队

2012年10月1日驻日美军的6架MV－22 “鱼鹰”倾转旋翼机10月1日上午陆续从山口县岩国基地起飞，飞往部署地冲绳县美军普天间基地。2号，又有3架鱼鹰运输机飞抵普天间机场。6日，最后3架“鱼鹰”也飞往冲绳，美军在冲绳部署工作宣告结束。

鱼鹰运输机的抵达立即招致当地政府和民众的坚决反对：冲绳县议会全票通过决议，对美军做法表示抗议；冲绳县知事及下属各市市长对日本政府和美军公开表示强烈谴责；名护市市长甚至率领数百民众在普天间机场外静坐示威。

普天间基地周围，当地民众举行集会，坚决反对美军在当地部署“鱼鹰”倾转旋翼机。1日早7时刚过，冲绳普天间基地周边自治体的市长、县议会议员、市民团体成员及当地居民100多人就在普天间基地三号门前举行反对集会。

据悉，美国计划在普天间基地部署24架“鱼鹰”倾转旋翼机，但由于这一新型垂直起降运输机此前在摩洛哥和美国发生多起坠毁事故，日本民众对其安全性表示担忧。