美国海军在1970年前后也针对专用搭载直升机的小型母舰进行研究（这个研究就是美国海军内部在1972年1月推出的“制海舰”（SCS）的前身），欲随时保有一架直升机在海域上空值勤，整个反潜直升机队规模至少要有六架，这意味着一艘搭载六架直升机的DLH只有随时保持一架直升机在空值勤的能力，远不及原先设想的四架，根本难以有效捍卫面积广大的“航路带”。正因为不切实际，DLH计划首先缩减为只造一艘，随后又因为1973年以阿赎罪日战争引发的石油危机以及随之而来的全球性经济不景气，日本国家经费紧缩，昂贵且风险较高的DLH遂遭到全盘放弃。取消DLH后，日本海自退而求其次，建造两艘改良自榛名级的直升机驱逐舰，这就是白根级，于1980年代初期服役。相较于两艘榛名级都采用以往著名的日本海军战斗舰舰名，两艘白根级（白根、鞍马）采用的虽然也是山名，但都没有类似的渊源。

白根级的基本设计延续自榛名级直升机驱逐舰，舰体、装备的布局差不多，都拥有位于舰体中央的集中式大型上层结构以及能操作三架大型反潜直升机的机库、舰尾甲板，装备的配置也与榛名级十分类似，动力系统则完全相同。不过白根级的舰体比榛名级长6m， 满载排水量增加到7000吨；舰体延长主要是因为白根级增加更多电子设备以及近程防空系统，包含海麻雀防空导弹系统的发射器、射控指挥仪以及MK-15密集阵近程防御武器系统等，这些装备主要部署在舰体中段，而这个部位也是白根级与榛名级设计差异较大的地方。两者外观上最大的不同，在于榛名级采用单一的大型烟囱，白根级则拥有两个。

此外， 由于需要空间容纳更多指管通情设施，白根级的舰桥较榛名级高了一级，上层结构有四层甲板（榛名级为三层）。

虽然基本设计与直升机操作能力与榛名级相差不大，但拜科技进步之赐，白根级能使用更先进的装备，特别是对于榛名级的弱点──自动化程度以及资料传输/处理能力进行了大幅度的提升。事实上，白根级堪称日本海自第一种拥有完整现代化指管通情与作战系统的舰艇。白根级完工时便拥有OYQ-3舰载战斗系统（又名TDS-2-2），被称为战术资料处理系统（TPDS），系以太刀风级的OYQ-1B/2B战斗系统为基础发展而来，主要变更是增加反潜指挥的功能。

OYQ-3的核心为两具CP-642B（USQ-20）主电脑，此外还有九具负责协助执行武器管制（例如反潜直升机）的UYK-20中型电脑，并采用UYA-4单色显控台，整合了能即时交换数位情资的Link-11/14数据链系统。在1977至1979年，海上自卫队陆续以较新的HSS-2B改良海王型反潜直升机（相当于美军SH-3H）取代早期的HSS-2A（相当于美军SH-3A）后，白根级也追加了反潜直升机数据链，HSS-2B的HSA-117战术资料显示系统可透过机上的AKT-22J音响信号发送系统，将声纳浮标信号传回舰上，再由舰上的OQA-201A信号处理器（美国SQR-17的日本版）进行处理。

白根级的电子系统较榛名级更加先进，例如以OPS-12三维对空搜索雷达取代榛名级的OPS-11 2D对空雷达；此外，白根级一开始就装备日本国产的OPS- 28平面搜索雷达、NOPN-11导航雷达、 OLR-9B 电子反制（ECM）装置、NOLQ-1 电子截收（ESM）装置。与榛名级相同，白根号与鞍马号也担负着舰队指挥的重任，两舰分别是日本海自第一、第二护卫群的旗舰。白根级的声纳系统也比榛名级先进，包含国产OQS-101低频率声纳、SQR-18A被动式拖曳阵列声纳、SQS-35可变深度声纳（VDS） 、与反潜直升机联系的OQA- 201声纳浮标信号处理器和SFC-6水下射控系统。

白根级是日本海军第一种在完工之初就拥有Link-11数据链系统、海麻雀防空导弹与MK-15密集阵的舰艇，榛名级则是到FRAM改良时才追加上述装备以及自动化的舰载战斗系统。白根级的WM-25整合一具组合式搜索/追踪天线组（CAS）与两具721A火控雷达（日本版STIR），CAS天线的雷达罩安装于后桅杆顶部，而两具721A火控雷达则以阶梯方式纵列于舰桥顶部。1987至1989年，白根级进行了FRAM改良计划，OYQ-3系统中的UYK-20电脑以及UYA-4显控台分别被新型UYK-44电脑以及UYQ-21彩色显控台取代，此外以更先进的RIM-7M海麻雀防空导弹及配套的MK-29八联装发射器，取代原本的AIM-7F/MK-25发射器组合。

白根级以较为先进的北约海麻雀（NSSM）Block 1取代榛名级的BPDMS系统，不过仍沿用过去BPDMS的MK-25八联装发射器；这是因为日本在1977年正式决定引进AIM-7F供航空自卫队的F-15J使用，同时也一并用于当时规划中的白根级直升机驱逐舰上，并搭配荷兰HAS的WM-25射控系统。然而，当时北约海麻雀计划室并未推出AIM-7F的折叠弹翼舰载版（NSSM Block 1与配套的RIM-7H导弹才刚在1972年服役），白根级的MK-25发射器是美国企业号航空母舰在1979年大修时拆除的剩余物资，当时企业号将BPDMS换成MK-56型NSSM Block 1，以轻量化的MK-29发射器取代MK- 25。

白根号服役后，编入第一护卫群第51护卫队（原本由两艘榛名级领衔），并取代了榛名号的地位；而随后服役的鞍马号则与榛名号新组成的第二护卫群第52护卫队，至此第一、第二护卫队群都转型为拥有八艘舰艇、六架反潜直升机的“八六护卫群”，这是日本海自第一种专职反潜猎杀战斗群编组。从80年代后半起，日本海自开始将四个护卫队群转型为“八八护卫群”（八架反潜直升机与八艘舰艇），白根、鞍马号就分别担任海自第一、第二护卫队群旗舰。

在1982年，白根号服役与两艘海自太刀风级驱逐舰参加当年的环太平洋协同作战演习，此时这三舰都装备现代化的情报处理装置和数据链，比起1980年比睿号（DDH -141）与天津风号（DDG-168）参演的情况好多了。1980年代以来，白根级与榛名级曾多次率领海自舰队参与环太平洋地区联合演习，其反潜直升机在演习中多次击败扮演假想敌的美军核潜艇，使美军对日本海自的反潜能力大为肯定，并认为如果环太平洋演习少了日本海自的参与，其价值将大大减低。

根据日本防卫省于2000年12月公布“新中期防卫力整备计划”，日本在2004与2006年度各建造一艘标准排水量高达13500吨的16DDH大型直升机驱逐舰（日向级直升机驱逐舰），分别在2009至2011年取代两艘榛名级。在2009年9月1日日本防卫省公布2010年度（平成22年度）防卫预算中，编列一艘大型直升机驱逐舰（22DDH）的经费，完工后用来取代白根号；而防卫省也预定在2012年度（平成24年度）编列一艘同型的24DDH的预算，以取代鞍马号。22DDH型是日向级的放大修改版，标准排水量高达19500吨，能携带14架直升机，并能装运车辆与部队， 这将使海自一向以反潜作战为核心的DDH转型成具备多种投送能力的母舰。

在2007年12月14日深夜，停泊在横需贺的白根号因电线短路等因素发生火灾，战情室以及附近的舱室遭到烧毁，火势花了八小时才扑灭；由于战情室内所有复杂昂贵的指管通情系统都付之一炬，其中多数装备都已经停产，日方粗估修复需要花费300亿日元与两年时间，对于这一艘进入服役末期的老舰而言并不划算。因此， 许多人推测白根号可能就此除役，并忧心这将打乱日本原订的直升机驱逐舰替换计划（原本日本打算先建造两艘日向级直升机驱逐舰来取代舰龄较高的两艘榛名级，但由于白根号的意外失火，导致原本优先取代榛名号的日向号（DDH-181）势必得用来取代白根号，使得榛名级的替换受到搁迟）。不过基于现实需求，日本海自还是整修了白根号，战情室内的装备由即将除役的榛名号直升机驱逐舰移植过来；白根号回复现役后，在2009年调往第三护卫群担任旗舰，接替除役的榛名号（DDH-141）；而第一护卫群的新旗舰，则是在2009年3月18日成军的日向号（DDH-181）直升机驱逐舰。

在2009年10月27日晚间将近7时，刚刚结束2009年度海自观舰式活动的鞍马号在返回佐世保基地途中，于关门海峡（北九州与本州山口县之间的海峡）的关门桥附近海域与一艘韩国货轮“CARINA　STAR”相撞，导致鞍马号舰首毁损并起火燃烧，“CARINA STAR”沉没，火势在半个小时后扑灭，鞍马号上总共有三人受到轻伤。随后鞍马号的修复工作由三菱重工长崎厂负责，从2010年2月初展开，6月完成，耗资约9亿4000万日元。