宣德十年（一四三五年）建大雄宝殿。正统元年（一四三六年），慧澄和尚塑大佛、绘影壁，并璎珞观音铜像、三世佛、罗汉、诸天伽蓝祖师，山门、僧堂、齐堂鼎建一新，金碧辉映。明末又毁于兵。

清康熙四年（一六六五年），玉琳通秀国师重兴道场，复为丛林。雍正十一年（一七三三年），世宗皇帝御书「禅源寺」额悬于天王殿。是时山门进内为天王殿、韦驮殿；东为上客堂、客楼；西为云水楼、尊客房；中为大雄宝殿，宝殿东有药师殿，西有戒堂、内客堂；大雄宝殿后为法堂、御书楼、涵辉楼。正殿东有方丈室、追远堂、大悲阁、地藏殿；西有西方丈室、禅堂、蒙堂、戒堂。原有十六座子院，全部浸入禅源寺。

乾隆十六年（一七五一年）乾隆皇帝第一次南巡至此，赐御笔木刻《心经》一卷。乾隆四十九年（一七八四年）乾隆皇帝第六次南巡至此，赐石刻《无量寿经》两卷。乾隆五十八年（一七九三年）重改建韦驮殿。

嘉庆间（一七九六年至一八二○年），际界休周和尚重修殿宇，咸丰十五年（一八六○年），寺遭兵毁，仅存药师殿（一八六五年），于潜悬令访请悟镇和尚还山住禅源寺，香火渐盛。十二年重建大殿。

光绪五年（一八七九年）募建禅堂；七年，定慧和尚募建法堂；十年复建方丈。十五年，以韦驮佛祷雨灵应，德宗皇帝御赐「福佑潜城」额悬于寺中。

禅源寺开创者为玉琳国师。玉琳国师（一六一四年至一六七五年），名通秀，俗姓杨，江苏省江阴人。幼即敏慧，十九岁从磬山圆修出家，受具足戒。因闻马祖道一－－「一口吸尽西江水」禅语，豁然大悟，师以「再来人」称之，有「盖天盖地人中龙，他年必传临济宗」之语。司法后传临济宗，住湖州报恩寺，四方衲子，望风而至。当时与天童密云圆悟道法并行，称为「二甘露门」。

清顺治帝∶「响师德风」，于十五年（一六五八年）遣使诏请。帝召至内苑「从容问道，恨相见之晚」，赐号「大觉禅师」。师「机辩纵横」，皇情大悦，赐以名香、法衣。顺治十七年（一六六○年）秋，再次召至京城，进号「大沈普济能仁国师」，赐紫衣金印，开皇坛，于佛祖成道日在阜城门外慈寿寺为一千五百人说菩萨大戒。武林绅士请师住持天目山。师以祖塔在天目山，惠然而来，天目山为武林发源，古木参天，最为幽胜。但因战战，不轨之徒妄加砍伐，森林遭到破坏。玉琳国师以古德「千株竹，万株松，动着无非触祖翁」为训，石禁砍伐。数年之后，还复旧观。他又重修殿宇，改山麓「双清庄」为禅寺，形成目前禅源寺旧址之规模。康熙十四年（一六七五年）春，国师欲游五台山，飘然北迈，因触热渡江，止于清江浦（今江苏淮安）慈云庵，「澡身趺坐，说偈而逝」。偈云∶「本是无生，今亦无死，此为正说。」世寿六十二，弟子迎龛归天目。

禅源寺规模宏大，布局完整。分中、东、西三条轴线∶中轴线上依次为天王殿、韦驮殿、大雄宝殿、法堂（楼上为御书阁）、祖堂（楼上为涵辉楼）；东轴线上为客堂（又称五间楼房）、上客房、药师殿（楼为净土阁）、方丈（楼为大澍阁），追远堂（楼上为大悲楼），追远堂东侧又有地藏殿（楼上为观音阁）；西轴线上为官客堂（又称尊客堂，二层）西客堂（云水堂）、介堂（楼上为意珠楼、堂东为内客堂）、禅堂、楼云轩（楼上为晚香阁、轩东为蒙堂）。其它尚有焙茶房、齐堂、库存房等附属建筑，目前，大雄宝殿以东建筑，因毁于日机轰炸，早以荡然无存，但遗址犹在；西轴线上建筑，尚基本完整，只是官客堂已改建为「天目山宾馆」，其馀原建筑尚存。

抗日战争期间，西天目曾为浙西抗日救亡连动中心。一九三八年二月浙江省第一区寿员公署先迁入西天目禅源寺，举办国民抗日自自卫队干部训练班。继之各类抗日组织机构纷纷迁入。一九三九年一月浙西行署又迁入禅源寺，同年七月《浙西日报》和《民族日报》相继创刊，中共浙江省委浙西特委派遣一批共产党员入西天目，推动抗日救亡运动。

特别是一九三九年三月周恩来亦曾以国民政府军事委员会政治部副部长的公开身份，到达西天目山禅源寺，分析抗战形势，指明抗日的光明前途，极大鼓舞了抗日士气。周恩来此行，对于浙江党的工作，对于统一战线和抗日救亡运动的发展，产生了巨大的影响，从此禅源寺成为抗日救亡的基地，被日寇视作眼中钉。

一九四一年四月十五日，汉奸放火烧山指引目标，日寇七架飞机肆无忌惮地低飞盘旋禅源寺上空，轮番投弹三十多枚，狂炸浙西行署驻地，整座寺院毁之一炬。

禅源寺在中国佛教史和浙江佛教史上均有特定地位。日本佛教临济宗视其为祖庭之一，曾多次来浙江参拜。西天目山林木茂盛，风景幽雅，为杭州整个山系、水系之发源地。其水东出大溪溢东流而为苕溪，西趋于潜悬为紫溪，合庐之水，以淮于浙江。《水经注》云∶「浙江水出吴兴郡于潜悬北天目山，山极高峻，崖岭竦叠。西临后洞，山上有霜木，皆是数百年树，谓之翔凤林；东西有瀑布，下注数亩深沼，名曰蛟池．．．又东南连山挟水，两峰交峙，反顶对石，往往相捍。十余里中，积石磊　，相扶而上，洞下白砂细石，状若霜雪，水木相映，泉石争辉，名曰楼林。」。

2001年在月照法师下，禅源寺重建并举行开光盛典。

天目山素有“大树华盖闻九州”之美誉。这里古杉、古松、古枫、古银杏和其它原生古树比比皆是，树龄在千年以上的有580余株，500年以上有820余株，百年以上不计其数，名木中有四绝景：银杏繁衍生息是世界之祖、柳杉群落广布全球罕见、金钱松之高为同树种之冠、天目铁木之仅有为“地球独生子”。

天目山森林景观还以“高、大、古、稀、多、美”而称著。高：天目金钱松高度为世界同类树种之首，最高达60余米，被称为“冲天树”；大：天目山现有三人以上合抱的大树400余株，享有“大树王国”之称，其中被乾隆皇帝封为“大树王”的柳杉，需八人合抱；古：“五世同堂”的野生银杏树龄已超过15000年，历经第四纪冰川而不死，并萌生出22株子孙树，缠缠绵绵依偎在一起；稀：天目山珍稀濒危树种35种，为地球独生子的天目铁木，全世界仅此地五棵；多：天目山内植物种类达2160余种，动物种类340余种，昆虫2000余种，是联合国物种基因宝库；至于美，有了前面这几绝，天目山还缺美吗？有的只是美不胜收了。

天目山因山顶有二水池,宛如天目,故而得名,其宗教文化的确深远，且集佛、道、儒于一山。自晋以来，历代均有名士高僧造庵建寺，立说弘法，大师辈出，各领风骚。

早在东晋，孝武帝就对佛教高僧竺法旷待以师礼；唐肃宗赐名僧慧中为“大证禅师”；宋理宗封无门法师为“佛眼禅师”；而一代大师高峰自闭于死关,创建狮子正宗禅院被元成宗拜为“佛日普照广济禅师”，其弟子中峰建大觉正等禅寺被元仁宗封“法慧法师”及“佛慈园照广慧禅师”。

东汉五谷神、皮元曜被汉武帝封为太微、太索先生，待之以上卿；道教创始人张道陵活了133岁，建天目道教三十四洞天，自东汉至元、明、清历朝均有封号，至今留有张公洞、张公舍。

南北朝南梁武帝长子萧统，世称昭明太子，正是在天目山上编撰的《昭明文选》，成了天目儒教的代表。

而天目山自然景观最突出的一点则是“大树华盖闻天下”。其柳杉分布之广世界少有，金钱松生长之高同类之冠，天目铁木全球仅有此处五株，古银杏生长15000年举世罕见。清乾隆皇帝来天目山时曾封其中一树为“大树王”。

据此，西安艺术学院院长章子为禅源寺拟了一副对联：

山称天目,惯看珍林奇树:雄仰金钱,广叹柳杉,独惊铁木,老绝银杏,枝荫一万五千岁。

寺尊禅源,幸聆高僧名师:唐赐大证,宋封佛眼,元崇广济,清拜能仁,塔绘七十二重缘。

联中的“塔”是禅源寺扩建中新建的九重八角琉璃塔，内有九层八面七十二幅，每幅上绘有有关本寺传说的佛教故事。

对联由西安美术学院老院长章青先生书写，制成六米高包金柱联，置于禅源寺大雄宝殿内。