1927年3月25日，赤城号航空母舰竣工交付，正式入役。

1927年8月1日，赤城号航空母舰加入日本联合舰队，并被定为第一航空战队旗舰。

1928年，日本海军联合舰队司令山本五十六出任赤城号航空母舰舰长。

1935年11月15日至1938年8月31日，赤城号航空母舰在佐世保海军工厂进行现代化改装。

20世纪30年代后，三段甲板因舰载机大型化以及因此带来的起飞距离延长而变得愈发无用，日本海军也决定对“赤城”、“加贺”两舰进行改装。

1935年，“赤城号在佐世保开始改造。在整个改造中，最为重要的改造内容即为取消三段甲板，将第二、第三两层飞行甲板完全从前部封死，改为单纯的机库，同时上层飞行甲板则一直被延长到了舰首附近，原先的两座200毫米炮塔也被拆除，大幅增加了航空作业面积。由于机库面积的扩大，在舰载机尺寸持续增大的情况下，“赤城”舰的载机量还增加到了66架（备用机25架）。

由于预算的限制，该两舰并没有像战列舰和轻巡洋舰一样在改装时将120毫米炮换为新的八九式127毫米炮。值得注意的是由于日本海军此时认为同一航空战队的两艘航空母舰应安装位置相反的舰桥，以便为飞行员在复飞、起飞、降落等作业中提供导向并避免事故，因此“赤城”号在改装时将舰桥安装在了左舷中央，而“加贺号则位于右舷靠前一些的位置，以躲避烟道。

考虑航空母舰编队并行时便于各自的飞机起飞、降落，赤城号岛式舰桥特别安装于舰体左舷，替代了原先的右舷岛式上层建筑，在起飞整理队形或返航准备降落时，赤城号的飞机可以向右边盘旋，不会与并行舰的飞机起降发生空中飞行冲突。

赤城号航空母舰从战列巡洋舰改为航空母舰时，主甲板以上全部重新建造，设有双层机库。

赤城号安装的三段式飞行甲板呈阶梯状配置，最上段是起飞、降落两用甲板，用于舰载机的回收，全长190米，宽30.5米；中段甲板供小型的战斗机起飞，长15米，宽17.2米；下段甲板供较大的攻击机起飞，长56.7米，宽23米。中、下两段甲板分别与舰体中部以后的上、下双层机库相接，飞机可以从机库直接起飞。

但由于上层飞行甲板前端下面是横跨舰体两舷的舰桥，中段甲板前段设置了横跨两舷的大型罗经舰桥，两侧还安装了两座双联200毫米炮。

为了消除烟囱排烟对飞机着舰造成的不良影响，参考正在进行第二次改装的英国海军暴怒号航空母舰（HMS Furious），为赤城号选用了横卧弯曲式烟囱，使锅炉的废气从右舷伸向舷外并向下弯曲的烟囱排出，并且还在飞机起降时用海水喷雾冷却排烟。

随着舰载机的发展，从双翼机到单翼机，飞机的重量逐渐增加，起降所需要的速度也要更高，所以，日本方面1938年被迫把“赤城”的三段甲板改成了一段的全通式甲板。

赤城号航空母舰完工时为了与可能遭遇的假想敌对抗，安装了10门3式200毫米主炮，其中6座单装炮分别配置于舰尾两舷每侧3个的炮廓内（20世纪初期军舰的舷侧火炮安装形式）。2座双联炮塔安装在中段飞行甲板前端。

1935年11月15日到1938年8月31日，赤城号在佐世保海军工厂进行了现代化改装，将中甲板上的2 座双联200毫米炮撤除，仅保留后部的6门单装炮，并增设高射炮火。 但因为预算限制，因此舰用火炮只将原先的120毫米高射炮更换了新型的127毫米高射炮。

赤城号航空母舰动力装置为专烧锅炉11座，混烧锅炉8座，蒸汽轮机8台，总功率133000马力。四轴推进，最大航速30.2节，续航力8200海里/16节。

1937年七七事变爆发，赤城号航空母舰先后空袭了长江流域、华南、海南等地区。

1941年12月7日早晨，珍珠港事件爆发，偷袭珍珠港的是日军航空母舰编队。由中将南云忠一率领的由6艘航母组成的日本航空母舰编队在12月6日到达了预定海域。南云忠一的旗舰就是赤城号航空母舰，其就在赤城号的指挥室里下达了攻击命令。

6时15分，南云忠一命令第一攻击波出动。由空中指挥官渊田中佐直接指挥的49架水平轰炸机首先从“赤城”号航母起飞，接着共有183架战斗机、轰炸机、鱼雷攻击机分别从6艘日本航母上起飞，编队完毕后飞向珍珠港。

第一波攻击编队机群，由空中指挥官渊田中佐驾驶战机飞在最前面，其身后是由49架水平轰炸机、40架鱼雷攻击机、51架俯冲轰炸机、43架零式战斗机组成的。

7时40分，日军第一攻击波编队机群飞到了珍珠港上空，开始偷袭珍珠港。

俯冲轰炸机拉开距离，对着珍珠港内的机场、航空站进行俯冲投弹。美军机场、机场上停着的战机被摧毁。接着，第一攻击波编队机群中的水平轰炸机、鱼雷攻击机对停泊在珍珠港内的战列舰和其他军舰进行轰炸。日军的零式战斗机由于没有空中作战对象，开始对美军地面目标进行扫射。第一攻击波结束后，又进行了第二攻击波的攻击。

第二波攻击编队机群的171架也是从6艘日本航母上起飞的，第二攻击波的攻击持续了一个多小时，使得美国太平洋舰队几乎全军覆灭，太平洋战争的战火由此燃烧起。

随后赤城号作为日本第一航空舰队旗舰参与太平洋战争，率领日本航空舰队向西扫荡南太平洋至印度洋海域，在拉宝尔攻略战、达尔文空袭、印度洋海战中均获得胜利，并在锡兰外海16投16中，打出了日本海军航空兵舰载俯冲轰炸机的最高纪录。

1942年6月5日中途岛海战中，赤城号航空母舰亦作为第一机动部队旗舰的身份参战。

10时20分，赤城号遭美国海军3架跟踪返航的“岚”号驱逐舰而来的SBD式俯冲轰炸机（来自美军企业号航空母舰CV-6轰炸机分队）投下其中2枚炸弹的打击，一枚命中了中部升降机附近并贯穿飞行甲板于机库引爆；另一枚则是近矢弹，擦过舰艉后方甲板并破坏了舵机。当时机库内正在进行舰上攻击机的加油与将陆用炸弹改换装攻舰炸弹的挂弹作业，炸弹带来的连锁爆炸使得舰上火灾失控，但是火灾并未延烧到赤城的下部结构，因此火灾于中午12点一度已被控制，由于航空汽油着火，赤城号上的状况持续恶化。

6月5日19点20分，赤城舰长下达全体撤舰命令，全员离舰后赤城号仍然浮在海面上。

6月6日2点55分，联合舰队司令长官山本五十六下达终止中途岛作战命令，并要求赤城自沉。自沉任务交由日军驱逐舰队执行，分别为“荻风”、“野分”、“岚”、“舞风”，4艘驱逐舰发射了4枚鱼雷并成功命中3枚，赤城号最后沉没地点位于北纬30度30分、西经178度40分。

1942年9月25日，赤城号航空母舰正式除籍。

2019年10月20日，美国研究人员在太平洋中部海平面以下约17000英尺（约5200米）深的海底发现旧日本海军赤城号航母残骸。研究人员通过将沉船的声纳图像与“失踪”航母的尺寸和位置进行对比，最终确定这一沉船确为赤城号。

赤城号是旧日本海军4艘“失联”航母中被残骸寻获的第二艘。

赤城号航空母舰是日本力量的象征，因此日本变得强大。（japanese-warship评）

实践证明，赤城号航空母舰的短距飞行甲板暴露出许多不足之处，上层机库前端被封闭，致使中段甲板无法起飞飞机，而且舰桥位置太低，不利于观察和指挥。该舰与准同型舰加贺、美国的列克星敦和萨拉托加4艘主力舰改造的航母被并称为世界航母“四巨头”。（三海一核科普网 评）

赤城号航空母舰建造之初，拥有着区别于其他航母的配置，例如三层飞行甲板和非常规的左舷岛。该舰也是日本舰队中最昂贵的舰船。1935年赤城号进行了现代化改装，使其拥有了参加太平洋战争的能力。其后赤城号参加了太平洋战争初期的各项重大行动，包括珍珠港，对达尔文港的袭击，在印度洋的行动以及中途岛之战。

在战争中赤城号暴露出其防空能力的缺陷。除了其防空武器设计较旧，射击缓慢之外，放置位置也很差。其防空武器位于舰体的两舷，在驾驶舱下方约二十英尺处，因此每一侧的舰炮只能向一侧射击。此外左舷的舰炮还被舰岛所封锁，降低了武器的性能。（《世界航空母舰全览》评）