伯尔退出军界后在纽约州的阿尔巴尼当律师，1782年他与一位比他大10岁的寡妇结婚，后者于1794年去世，这12年的生活是伯尔生涯中最平静和幸福的生活。他妻子为他生了一个女儿，她的名字和妈妈一样，都叫西奥多西娅。这女儿对伯尔是十分重要的，因为统治伯尔一生的两颗心，一是野心，一是爱心，野心就是出人头地，爱心就是视他的女儿为命根子。

合众国成立后，纽约的政治由联邦党的亚历山大·汉密尔顿和民主共和党的乔治·克林顿把持。伯尔投身民主共和党，入选州议会，迁居纽约。伯尔是一位非常能干的政治家，在纽约他大得人心。1789年，州长克林顿任命他为纽约州检察长。两年后，他又击败汉密尔顿的岳父菲利普·斯凯勒成为联邦参议员。在1797年的参议员改选中，汉密尔顿终于设法把伯尔挤下了台。

伯尔是美国竞选政治的鼻祖，被称为现代竞选之父。在纽约，伯尔把一个社会下层的社交团体塔姆尼改造成了一个强有力的竞选机构。在1796年的竞选中，杰斐逊和伯尔作为民主党候选人同联邦党的约翰·亚当斯与查尔斯·平尼克竞选总统。结果，亚当斯获71票，杰斐逊68票，伯尔30票。于是，亚当斯成为总统，杰斐逊为副总统。到了1800年，杰斐逊和伯尔再度作为民主党候选人同亚当斯竞选总统，结果杰斐逊和伯尔都获得了73票，亚当斯63票。当时的宪法规定，选举人要投票给两个总统候选人，得票最多的为总统，次多的为副总统。于是，伯尔认为自己有了成为总统的机会。这时联邦党人成了竞选的关健，他们的选票将决定谁将是美国的第三任总统。联邦党参议员艾米斯认为要投伯尔的票，因其没有原则，可以为联邦党所用。而杰斐逊则是强硬派，根本不可能与联邦党合作。艾米斯在联邦党内势力很大，汉密尔顿见势不妙，他必须出面阻止艾米斯的错误策略。于是在1800年12月24日，汉密尔顿给参议员古维纳·莫里斯写了一封信。信中把伯尔说成是一个只有野心没有原则的人。

由于最后的表决是每州一票，因此尽管最小的特拉华州只有一票，但它的作用也很大。1801年1月16日，汉密尔顿给特拉华州参议员詹姆斯·巴亚德写了一封信，希望巴亚德投杰斐逊的票。同时，汉密尔顿又向杰斐逊传话，如果杰斐逊答应某些条件的话，他将使联邦党人投杰斐逊的票。但杰斐逊表示，他不愿意成为一名被捆住手脚的总统。这样，汉密尔顿只能无条件地单方面作出选择。他选择了杰斐逊。结果，在众院第36次投票时，通过了由杰斐逊任总统，伯尔为副总统。

杰斐逊并不信任伯尔这个副总统。1804年，尚未卸任的副总统伯尔决定竞选纽约州州长。伯尔的竞选对手是同为民主党的摩根·刘易斯。伯尔把宝押在联邦党人身上，汉密尔顿再次出来搅局，劝其党人不要投伯尔的票，伯尔败选。

1804年4月，纽约州法官泰勒在家中宴请汉密尔顿和库伯等人，席上谈到了州长竞选。事后，库伯给友人写信道“汉密尔顿把伯尔说成是一个危险的人，不应当给以信任。肯特法官也有同感。”库伯在另一封信中写到“汉密尔顿认为伯尔是个危险的人，他甚至对伯尔有更鄙视的看法。”不知为何，四月二十四日的《阿尔巴尼纪事报》上披露了这两封信。于是一场无法收拾的风波因之而起。

伯尔认为，汉密尔顿对他一直不公平，但他都容忍了，汉密尔顿不但没有收敛，还变本加厉，这次他决心算总账。伯尔把朋友范内斯请到家中，让他把一封信交给汉密尔顿。信中附有《阿尔巴尼纪事报》的剪报，伯尔要求对“汉密尔顿认为伯尔是个危险的人，他甚至对伯尔有更鄙视的看法”做出解释，还要求汉密尔顿对库伯说的那些话迅速地无保留地给予肯定或否定。汉密尔顿认为此信非常严重，他需要时间加以考虑，并于20日给出答复。最后，汉密尔顿拒绝给予明确的答复。伯尔回信坚持要对方给予明确答复。汉密尔顿接到信后很吃惊，他十分僵硬地拒绝再给伯尔回信。伯尔乃提出决斗，以便“向全世界宣布，这些事情必须有个了结。”汉密尔顿预感到他会在决斗中死去，因此他在决斗前留下了若干封信。其中之一说，他反对决斗，因为他是基督徒，反对杀人；他妻子和孩子需要他，他不应去死；他有很多债务要还，他不能因为死亡而让债权人受损失。但他又说，他无法避免这场决斗。于是，一次重要的决斗发生了。

这次决斗之所以有名，除了是因为决斗的双方在北美独立中的贡献和独立后两人的权势名声，更重要的是因为这次决斗而产生了美国宪法的第十二修正案。宪法第十二修正案规定，每个选举人分别投总统和副总统各一票，不再是投两张总统票。这看起来是一次技术性调整，实际上却改变了美国的选举政治，奠定了以后二百年来的两党政治。宪法第十二修正案打破了人们理想中的最好的最有能力的人作总统，第二好的能力第二的人作副总统的常识性想法。因为得票最多的两个人可能有相同的选票，从而无法由选票分出候选人的好坏，辨别出他们能力的高下。最重要的是在这种情景发生时，两个得票相同的人不再表现出应有的君子风度，而是为了总统这个权位各施法术用尽心机，从而可能会用阴谋来代替政治中的公平公正原则。给了第三方利益集团影响总统选举结果的可能。确立了宪法第十二修正案以后，美国的选举，就从选两个好人当正副总统，变为选同一政党的两个人担任正副总统。原则上，可以投这个党的总统候选人一票，投另一个党的副总统候选人一票。但是，实际上选举人都是按照政党配对投票，即一对正副总统候选人，在和另一对候选人在竞选。实际上，这个选举法承认了这样一个事实：得最多和得次多票者，非但不是政治上和治国理念上最接近的人，更可能是相差最远的人，是反对派。因此，反对派就应在政治制度中有其应有的地位，反对派和当权者的区别不过是投票时的票数之差而已。反对派不是敌人。不同政见的政治家们只是政治理念和治国方略不同而已，他们可以在一个健全的治理程序下共存。于是，两百年前的这场决斗之后，绅士从政坛上消失了，政治家从此政客化了。伯尔射击的那颗致命的子弹确立了美国选举政治的游戏规则。

1807年1月10日，联邦政府签发通缉令，要求各地执法人员一旦发现前副总统伯尔，立刻辑拿归案，以叛国罪加以起诉。奥尔良领地的法官对此很惊讶，决斗中打死汉密尔顿后，伯尔在千夫所指中完成了副总统任期，杰斐逊竞选连任的搭档是纽约州州长克林顿，伯尔自此从政坛消失，判国罪的证据何在？法官正思索着，伯尔已前来自首。法官一惊：一直在纽约的伯尔怎么到了南部？原来，伯尔卸任后，因汉密尔顿之死，纽约和新泽西都回不去了。于是，他来到了南部的德克萨斯，从西班牙政府手里租了四万英亩土地来开垦。他从报纸上看到了被通缉的消息。法官问伯尔做了什么，联邦政府要通缉他？伯尔说，和其他美国人一样，他认为美国迟早要和西班牙开战，因此他手下80多个农民都有武器。法官觉得这是政府对伯尔的报复，当庭宣布无罪释放。几周之后，联邦政府发了第二道通缉令，再次以叛国罪通缉伯尔。伯尔照旧去法庭自首，上次那位法官调走了，新法官问明情况后，又放了他。过了几周，联邦政府对伯尔发出了第三道通缉令，这次伯尔没有去自首。2月20日，伯尔在逃往西属佛罗里达的路上，被执法人员抓获，押送到弗吉尼亚的里士满接受审判。

监狱中的伯尔，觉得这次凶多吉少。因为杰佛逊亲自在幕后指挥检察长乔治·海。于是，伯尔请了当时最好的律师亨利·克莱，后来又聘卢瑟·马丁。后者公然把矛头指向杰斐逊，并指出杰斐逊在审判前就在众院内指责伯尔为叛国分子，以总统身份发这样的议论是很不正常的。

联邦法庭开庭时发现伯尔和驻美的法英两国大使之间有秘密交往，想借助英法势力把西班牙人赶出德克萨斯。开拓疆土是好事，但不能轻启战端，法庭认为爱国之心可嘉，想教训几句放了他。可杰斐逊拿出了新的证据，证明伯尔企图把西班牙赶走后，在西部建立自己的国家，这个国家包括德克萨斯和美国领土，政府据此告他四项叛国罪。伯尔矢口否认，于是法庭传唤证人詹姆斯·威尔金森将军。威金森在美法准战争时是军中第三号人物，1805年出任美军驻新奥尔良军区司令，兼任路易斯安那领地总督，1806年因滥用权力被解职。威金森到法庭作证，拿出伯尔给他的信件，证明确有此事。伯尔称威金森所呈信件是伪造的。法庭当场鉴定笔迹，发现威金森所呈的信件是他自己的笔迹。威金森说：原件丢了，这是我留的抄件。法庭内一阵哄堂大笑，陪审团宣布这个证据无效。

托马斯·杰斐逊不在乎这些，要求最高法院判伯尔叛国。联邦党人恨伯尔打死汉密尔顿，没人帮他。民主共和党人在杰斐逊的高压下无法出头，伯尔找不到替他作证的人。伯尔万万没有想到退休在家的第二任总统亚当斯会出手救他。1799年，帕特里克·亨利临终前，向亚当斯总统推荐国务卿约翰·马歇尔为大法官。亚当斯卸任前，任命马歇尔为高院首席大法官。在亚当斯的授意下，尽管杰斐逊动用了一切可能，马歇尔就是不判伯尔叛国。马歇尔最后的结论是“劝人叛乱或促使叛乱并不等于事实上的叛乱。”他说，有两种情况：一种情况下，伯尔并不在场。另一种情况是，个人招兵买马而构成犯罪，也没有证人。法庭于9月1日宣布伯尔无罪。因为伯尔在法庭上的表现潇洒自如，这个判决获得了旁听者的欢呼。伯尔成了英雄。虽然马歇尔是亚当斯的亲信，但他也是杰斐逊的表侄，可他就是不给杰斐逊面子。杰斐逊只能干生气，三权分立是他参与建议的，为的是司法不受干扰。马歇尔六亲不认，维护法律至高无上的权力，杰斐逊拿他一点办法也没有。马歇尔一生坚信联邦党人的思想，先后经历六位总统，谁也惹不起他，只能通过把自己人选进最高法院的办法，来减少马歇尔的影响，可是马歇尔口才奇佳最高法院内没有对手，直到他死前，最高法院都是联邦党的地盘，因此奠定了最高法院和总统分庭抗礼的惯例。

当时的纽约等地，仍未忘记伯尔枪杀汉密尔顿一事，伯尔在案件结束后离开美国前往欧洲居住。1812年，英美再度开战。人们关注战事，不再注意伯尔。伯尔于是年回纽约，执律师业。但祸不单行，他曾寄以厚望的小孙子突然病死，孩子的妈妈西奥多西娅大受打击。伯尔去信让她来纽约同住，以解苦恼。1812年底，西奥多西娅在查尔斯顿港上船后一直没有到达纽约。有人说是在海上遇风暴沉没了，有人说被海盗劫走，但这都是猜测，因船上无人生还。伯尔在纽约的业务很好，1833年77岁时他又结了一次婚，3年后病逝，葬于普林斯顿。那位卢瑟·马丁因嗜酒，晚年生活潦倒，伯尔念当年保驾之恩，曾给他接济。

70多年后，一个秋天的下午，两名学者到伯尔的墓前凭吊，其中一位念念有词：“他是个多么被人误解的人啊。”这位学者是伍德罗·威尔逊，历史学家，普林斯顿大学校长，后来的美国第二十八任总统。