1986年，由其参演的科幻电影《绿魔先生》上映。1988年，与凯伦·阿兰合作主演的奇幻电影《孤寒财主》上映，他在片中饰演个性凉薄的电视台大亨弗兰克，凭借该片入围第16届土星奖最佳男主角奖。1989年，由其主演的科幻电影《捉鬼敢死队2》上映。

1990年，与兰迪·奎德、吉娜·戴维斯等联袂主演喜剧电影《两男一女三逃犯》，在该片中比尔·默瑞首次担任导演兼制片人。1991年，主演由弗兰克·奥兹执导的喜剧电影《天才也疯狂》，并凭借该片入围第1届MTV电影奖最佳喜剧表演奖。

1993年，与安迪·麦克道尔共同主演的爱情电影《土拨鼠之日》上映，他凭借该片入围第2届MTV电影奖最佳喜剧表演奖、第20届土星奖最佳男主角奖；3月5日，与乌玛·瑟曼、罗伯特·德尼罗联合主演的喜剧电影《疯狗和格洛丽 》上映，在片中饰演芝加哥放高利贷的黑道老大法兰克米洛。

1994年，由其参演的传记电影《艾德·伍德》上映。1996年，与琳·莎耶、伍迪·哈里森联合主演的喜剧运动电影《王牌保龄球》上映；11月10日，由其出演的科幻电影《空中大灌篮》上映。

1997年，参演由乔恩·阿米尔执导的剧情电影《糊涂福星闯伦敦》。1998年，与詹森·舒瓦兹曼共同主演的喜剧电影《青春年少》上映，在片中饰演事业成功的商业大亨赫尔曼·布鲁姆，他凭借该片入围第56届美国金球奖电影类最佳男配角奖。

1999年，参演由蒂姆·罗宾斯执导的剧情电影《大厦将倾》。2000年，与列维·施瑞博尔联合主演的爱情电影《哈姆雷特》上映。2001年，由其参演的喜剧电影《终极细胞战》上映，他在片中饰演建筑工人弗兰克。2002年，由其参演的喜剧电影《谈性说爱》上映。

2003年，与卡梅隆·迪亚茨、德鲁·巴里摩尔联袂主演的动作电影《霹雳娇娃2：全速进攻》上映；8月29日，与斯嘉丽·约翰逊共同主演的剧情电影《迷失东京》上映，他在片中饰演电影明星鲍勃·哈里斯，并凭借该片入围第76届奥斯卡金像奖最佳男主角奖，获得第61届金球奖电影类音乐喜剧类最佳男主角奖、第57届英国电影和电视艺术学院奖最佳男主角奖。

2004年，参演记录片《The 2004 IFP/West Independent Spirit Awards 》；3月12日，由其参演的喜剧电影《咖啡和香烟》上映；6月11日，与蒂姆·克里等共同配音的电影《加菲猫》上映，配音的角色为娇生惯养的胖猫加菲；11月20日，与欧文·威尔逊共同主演冒险电影《水中生活》，在片中饰演海洋探险家史蒂夫·泽索。

2005年，主演纪录片《Live from New York: The First 5 Years of Saturday Night Live 》；同年，参演由马修·格雷·古柏勒执导的纪录片《马修·格雷·古柏勒的水中生活实习日记》上映；5月17日，与莎朗·斯通、杰弗里·怀特联合主演的喜剧电影《破碎之花》上映；9月3日，由其参演的剧情电影《迷失城市》上映。

2006年，参与配音的喜剧电影《加菲猫2》上映。2007年，由其出演的冒险喜剧电影《穿越大吉岭》上映。2008年，与西尔莎·罗南、哈里·崔德威联合主演的奇幻电影《微光城市》上映，在片中饰演只顾自己的利益，贪生怕死的市长；6月20日，与安妮·海瑟薇、史蒂夫·卡瑞尔联袂出演的犯罪电影《糊涂侦探》上映，该片根据20世纪60年代同名电视喜剧改编。

2009年，由其出演的电视系列剧《公园与游憩》首播，同年，出演由吉姆·贾木许执导的犯罪电影《控制的极限》；同日，与伍迪·哈里森、杰西·艾森伯格联合主演的恐怖喜剧电影《僵尸之地》上映，他在片中饰演伪装成丧尸的大明星比尔·默瑞，凭借该片入围第19届MTV电影奖最惊人场面奖；11月13日，与乔治·克鲁尼、梅丽尔·斯特里普等共同参与配音的动画片《了不起的狐狸爸爸》上映。

2010年10月，与西格妮·韦弗合作主演的纪录片《跳蚤剧场：一个肖像》上映；7月30日，与罗伯特·杜瓦尔、茜茜·斯派塞克等共同主演的喜剧电影《自己的葬礼》上映，在片中饰演花言巧语的殡仪馆老板弗兰克·奎恩。2011年5月6日，与米基·洛克、梅根·福克斯联合主演的惊悚电影《受难记》上映；9月26日，由其出演的喜剧电影《鲁头士2：午餐无价》上映。

2012年，出演由韦斯·安德森执导的冒险喜剧电影《月亮升起之王国》；12月7日，与劳拉·琳妮共同的剧情电影《总统别恋》上映，他在片中饰演美国第32届总统富兰克林·德拉诺·罗斯福，并凭借该片入围第70届美国金球奖电影类-音乐喜剧类最佳男主角奖。

2013年2月8日，与查理·辛、詹森·舒瓦兹曼联合出演的喜剧电影《查尔斯的心灵》上映，在片中饰演焦虑的金融顾问；4月14日，与安东尼·鲍代恩联袂主演的电视系列剧《安东尼·波登：未知之旅》在美国首播；同年，与约翰·古德曼等共同主演的电视系列剧《阿尔法屋第一季》在美国首播。

2014年，担任动画片《冥界管理局》的配音；3月7日，与拉尔夫·费因斯等联袂出演的冒险悬疑电影《布达佩斯大饭店》在北美上映；3月28日，由其出演的战争电影《盟军夺宝队》上映；9月5日，与娜奥米·沃茨、梅丽莎·麦卡西等联合主演的喜剧电影《圣人文森特》在多伦多电影节上映，在片中饰演堕落的退伍老兵文森特，他凭借该片入围第72届美国金球奖电影类-音乐喜剧类最佳男主角奖，获得美国评论家选择奖最佳喜剧男演员奖；11月2日，与弗兰西斯·麦克多蒙德、理查德·詹金斯联袂出演的电视剧《奥丽芙·基特里奇》播出，他凭借该剧获得第67届美国艾美奖电视电影最佳客座男演员奖、最佳男配角奖；11月14日，由其参演的喜剧电影《阿呆与阿瓜2》上映。

2015年，主演纪录片《喝得酩酊大醉的辉煌死：国家讽刺的故事》；5月29日，由其出演的爱情电影《阿罗哈》上映；6月5日，参与配音的动画电影《超自然研究中心》上映；9月8日，参演的脱口秀节目《史蒂芬·科拜尔深夜秀》首播；10月23日，与布鲁斯·威利斯、佐伊·丹斯切尔联合主演的喜剧音乐电影《摇滚卡斯巴》上映，他在片中饰演摇滚经理人里奇·兰斯；12月4日，与乔治·克鲁尼、拉什达·琼斯联袂主演的音乐喜剧电影《一个很默瑞的圣诞节》在美国上映，他在片中饰演他自己，并找来他的明星好友来参加他的圣诞电视特别节目。

2016年，由其参演的喜剧《爆笑女警第一季》首播；4月15日，与尼尔·塞西等参与配音的奇幻冒险动画电影《奇幻森林》上映，配音的角色为一只自由自在的棕熊；7月15日，与丹·艾克罗伊德、哈罗德·雷米斯等联合出演的科幻喜剧电影《超能敢死队》上映；7月17日，由其出演的电视系列剧《副校长》在美国首映。

2018年，与亚当·德赖弗、蒂尔达·斯文顿联合出演的恐怖喜剧电影《丧尸未逝》上映，他在片中饰演美国森特维尔小镇上的警长克里夫；4月20日，参与配音的定格动画片《犬之岛》在中国上映，配音的角色为小龙少年棒球队的吉祥物老板。

2019年，与拉什达·琼斯共同主演由索菲亚·科波拉执导的冒险电影《触礁》；同年，参演由韦斯·安德森执导的音乐电影《法兰西特派》；10月11日，与艾玛·斯通、伍迪·哈里森联合主演的动作电影《僵尸之地2》上映；随后，比尔·默瑞获得第14届罗马国际电影节终身成就奖。

2022年9月30日，主演的《有史以来最棒的啤酒》将在北美影院上映。

2023年1月，参加圆石滩配对赛，2月17日，客串的电影《蚁人与黄蜂女：量子狂潮》上映

2024年3月22日，出演的电影《超能敢死队：冰封之城》在北美上映。

比尔·默瑞一向能把角色诠释得风度翩翩又机智幽默，无论是主角还是配角他都能充分胜任。他就像老顽童一样，永远为他的观众带来欢乐。在电影《捉鬼敢死队》中，比尔·默瑞的即兴表演为影片增色不少。在电影《迷失东京》中，证明了他不仅是一个成功的喜剧演员，更是一个优秀的演员，自此开始，比尔·默瑞开始赋予他的角色一些忧郁的质感。而且，他是演员中的JD·塞林格，他能让他出演的每一部电影与众不同（国际在线、《大众电影》、Mtime时光网、小罗伯特·唐尼综合评）。

2022年7月25日消息，比尔·默瑞因为感染新冠，而无奈退出《小行星城》剧组。不过，目前尚不得而知默瑞是彻底退出剧组，还是会在痊愈后重返片场。