继续没有主场令到德里城无法维持，最终于1972年10月13日黑色星期五，因球队的民族主义背景而被牺牲及排斥情结迫使退出联赛。

德里城在被称为“茫然岁月”（wilderness years）的13年间维持初级足球比赛，在当地的“周末早晨联赛”（Saturday morning league）进行比赛，并寻求重返爱尔兰足球联赛，惟每次当德里城提名白兰蒂威尔球场作为主场球场，爱尔兰足球联赛当局即拒绝其申请。怀疑因宗教教派纷争而被拒门外，德里城认定申请无望，决定转移注意力到其他地方。

1985年德里城申请加入爱尔兰辖下重组的爱尔兰足球联赛（Football League of Ireland），继续以白兰蒂威尔球场（Brandywell）作为主场球场。这次迁移会籍需要获得北爱尔兰足球协会（Irish Football Association，简称IFA）及国际足球联合会（FIFA）的特别许可，但最终德里城仍于1985年以半职业（semi-professionals）球队的身份，顺利获准加入爱尔兰足球联赛新组成的甲组联赛中角逐。由于白兰蒂威尔球场位于坚定的爱尔兰共和主义者聚居的地区，一度称为“自由德里”，当地社区传统上对皇家阿尔斯特警察（RUC）抱着怀疑的态度。基于由“RUC”维持秩序，情况只会更坏，德里城获得欧洲足球协会（UEFA）的特别批准，于球队比赛期间可以自行管理球场的秩序。这项政策直到现在仍然继续实行，并且运作良好，加上德里城参加爱尔兰的联赛，导致德里城成为一支爱尔兰民族主义球队的象征，使球队原来或潜在很多的新教徒球迷逐渐疏离。

德里城加入爱尔兰足球联赛体系后，于1985年9月8日于主场白兰蒂威尔球场首次迎战来自都柏林的家乡农场（Home Farm），作爱尔兰足协联赛杯的比赛，主队3-1获得胜利，德里城重返高级足球赛的首仗吸引大量观众。这季稍后时间，德里城转为全职业后，两回合累计6-1击败朗福镇（Longford Town）夺得爱尔兰甲组联赛盾（League of Ireland First Division Shield）。翌年的1987年德里城更赢取甲组联赛冠军，可以升级到超级联赛，自此一直逗留在顶级联赛中角逐。德里城晋级1988年的爱尔兰足协杯（FAI Cup）决赛，但以0-1不敌登克尔克（Dundalk）而屈居亚军。1988/89年赛季德里城因为财务困难而恢复半职业模式，但在吉姆·迈克劳林（Jim McLaughlin）带领下成为本土三冠王：夺得超级联赛、爱尔兰足协联赛杯及爱尔兰足协杯冠军。德里城获得1989/90年欧洲冠军俱乐部杯的参赛资格，首轮碰上两届冠军本菲卡，两回合累计1-6被淘汰出局。

自1989年后，德里城在1996/97年赛季赢得超级联赛冠军；但期间三次屈居亚席。他们亦于1995年、2002年及2006年分别夺得爱尔兰足协杯（FAI Cup）冠军，而在1994年及1997年获得亚军；同时亦赢取六届爱尔兰足协联赛杯（FAI League Cup）冠军。

遗憾地德里城亦遭受财务问题的困扰，于2000年因为未能支付税款而几乎破产，得当地的名人及居民展开广泛的筹款运动以挽救球队免于消失。德里城并且举办瞩目的友谊赛，对赛球队包括凯尔特人、曼联、巴塞罗那及皇家马德里，以筹集额外资金。这些行动使到德里城可以继续运作，但困难仍然持续，2003年德里城在联赛仅排第9位，需要与东北部本地敌对球队，来自多尼戈尔（Donegal）的费恩夏普（Finn Harps）进行主客两回合的留级/升级附加赛，以决定是否可以保留超级联赛席位。首回合作客赛平0-0，次回合返回白兰蒂威尔球场，于加时后仅胜2-1，保留顶级联赛席位，避免事情进一步恶化。

当德里城的财务回复正常后，于2004年成为首支爱尔兰球队获欧洲足联颁发UEFA超级牌照（UEFA Premier Licence）。德里城回复职业球队的身份，而其状态亦继续改善，于2005年夺得亚军席位。由于德里城于同年获得爱尔兰足协联赛杯冠军，使其首次获得参赛2006年跨界的塞坦塔杯（Setanta Cup）的资格。

德里城亦获得2006/07年欧洲联盟杯预选赛的参赛资格，先在第一轮以累计2-0（1-0、1-0）淘汰哥登堡；再于第二轮以累计7-3（5-1、2-2）大破格雷纳而获晋级第一轮淘汰赛。德里城面对巴黎圣日耳曼，首回合主场0-0力保不失，次回合作客巴黎0-2不敌而出局。

2006年德里城再次获得超级联赛亚军，更夺得爱尔兰足协杯及爱尔兰足协联赛杯两项杯赛双料冠军。德里城再次获得翌年塞坦塔杯的参赛资格，更因超级联赛冠军舒尔本（Shelbourne）未获欧洲足联参赛牌照，德里城取代其参加2007/08年欧洲冠军杯第一轮预选赛，并获准加入于2007年重组的FAI爱尔兰超级足球联赛。

德里城未能闯过欧洲冠军杯第一关，于第一轮预选赛两回合累计0-2负于普尼克（Pyunik）。2007年赛季虽然季前成为联赛夺标大热门，但结果只获得令人失望的第7位，惟德里城赢得其第八次爱尔兰足协联赛杯冠军，决赛于白兰蒂威尔球场以1-0击败波希米亚人（Bohemian）。

2008年联赛获得季军，但与冠军波希米亚人相距达27分，取得欧霸杯预选赛第二轮参赛资格。在本土杯德里城获得不错的成绩，爱尔兰足协杯晋级决赛，加时后仍与布咸美恩斯2-2平手，在这项杯赛首次以互射点球决胜以2-4仅负屈居亚军；在爱尔兰足协联赛杯决赛则以6-1大破维克斯福德青年（Wexford Youths），连续四年夺得冠军。惟在塞坦塔杯却大意失荆州，半决赛在主场0-1不敌科克城。

德里城闯过2009/10年欧霸杯预选赛第一关，两回合累计2-1淘汰拉脱维亚的史干图，惟在第三轮行人止步，累计1-2不敌索菲亚中央陆军。在失去两个主要赞助商后，球队的财政问题在季中逐渐浮现，除要求球员大幅减薪外，并要向50间公司或个人，要求每单位捐献1,000镑以筹募5万镑，其后更拖欠球员薪金。2009年11月3日邓根伦（Dungannon Swifts）就被拖欠3万镑转会分红表示要求德里城清盘。在球员被拖欠长达10周薪金后，爱尔兰足球协会于11月6日介入召开紧急会议，并决定中止德里城的爱尔兰联赛参赛资格。德里城董事会集体呈辞，并于11月20日进行债务重组。而已作赛两轮的塞坦塔杯参赛资格亦被取消。

德里城的球衣过去曾有很多不同的供应商，包括阿迪达斯（阿迪达斯）、“Avec”、“Erreà”、“Fila”、“Le Coq Sportif”、“Matchwinner”、“O'Neills”“Spall”及现时的“O'Neills”。而商业赞助印于胸前的标志则包括“Northlands”、“Warwick Wallpapers”、“Fruit of the Loom”、“Smithwick's”及“AssetCo”；而出现在衣袖的标志包括“Trinity Hotel”、“Tigi Bed Head”及“Tigi Catwalk”；于2007年，本地传媒“Q102.9”及 “Derry News”的标志印于球衣背部颈部下方，而胸前的标志是“Meteor Electrical”。德里城自此一直穿着红白直间球衣，只在1956年到1962年曾经穿着琥珀色球衣黑裤，而1962年以后的变化只是“包糖纸”间条的阔窄。球衣原本配衬黑袜，其后改配白袜，间中如与对手撞色而改穿红袜。同样地，1970年代初及1985年曾采用白裤，如同黑袜一般，在与对手撞色时亦会穿着白裤。而作客的球衣则曾采用白、深蓝及绿间、黄、白及浅蓝间及黑色等。当1929/30年球季德里城首度参加联赛时穿着紫红身蓝袖球衣和白裤，直到1932年球队改穿白球衣黑裤，这款球衣于1934年被现时传统的红白直间“糖果间条”（candystripes）球衣及黑裤所取代，这款式源自谢菲尔德联（Sheffield United），由比利·吉莱斯皮（Billy Gillespie）引进。比利·吉莱斯皮是德里附近多尼戈尔郡（County Donegal）的本地人，于1913年到1932年期间效力谢菲尔德联，是球队于1925年夺得英格兰足总杯冠军的队长，曾25次代表爱尔兰，是家乡的英雄人物，他在1932年离开谢菲尔德联加盟德里城担任球员兼主教练，德里城在两年内更改球衣款式以表扬他在谢菲尔德联的成就。

在参赛北爱尔兰足球联赛（Irish League）整段岁月或爱尔兰足球联赛（League of Ireland）首季的大部分时间，德里城并没有在球衣上展示会徽，反而在俱乐部的纪念品如领巾、帽及徽章等则会采用德里的纹章，该纹章为盾形，象征符号有下方黑色背景的一副骸骨及三塔城堡，而上方白色背景有红色圣乔治十字及一把剑。十字及剑是伦敦市的标记，十字中央嵌上爱尔兰竖琴，代表两个城市之间的联系，德里在英国法律的正式名称为“德里 (北爱尔兰)|伦敦德里”，而且德里是由伦敦市同业公会（livery company）的“皇家爱尔兰学会”（The Honourable The Irish Society）在“阿尔斯特殖民”（Plantation of Ulster）政策时期建立的；城堡可能是于1305年由当地古老诺曼人迪·布尔卡（de Burca）家族所建造；而骸骨相信是同一家族的一名骑士于1332年在城堡的土牢被活活饿死；其下还附有拉丁语格言：‘Vita, veritas, victoria’，意指‘生命、真理、胜利’。

1986年4月德里城在当地学校举办会徽设计竞赛，获奖的设计来自圣可伦布书院（St. Columb's College）的学生约翰·戴佛伦（John Devlin），于1986年5月5日当德里城在主场友谊赛诺丁汉森林（Nottingham Forest）才作公开展示。新会徽亦作盾形，红、白及黑三色，上方描绘出横跨德里福伊尔河的福伊尔大桥（Foyle Bridge）的简化图像，这座桥梁刚于1984年10月才启用，而下方为传统的红白直间饰以黑线框，中间加上足球表达俱乐部的本质，足球下方是俱乐部成立的1928年，正中的俱乐部名字采用“Impact”字体显示。

福伊尔大桥的新颖随着年月的增长而消退，这个会徽一直使用到1997年7月15日才告结束，德里城的新会徽在当日于兰斯当路体育馆（Lansdowne Road）与凯尔特人（Celtic）进行季前友谊赛时作公开展示。新会徽仍然作盾形，红、白、黑三色，采用现代化的极简主义设计，取消福伊尔大桥的形象，再没有加入任何德里著名的文化地标或事物作为会徽的元素；但保持中央的足球设计；将成立年份移上，置于俱乐部名称之下，采用时尚的名为“Industria Solid”无衬线（sans-serif）字体，在红色的背景作反白显示；而著名的红白直间则改成在会徽的左半部为实地红色，而右半部则为没有黑线框的红白直间。

而会徽一直是置于球衣胸前左方，即球员的心上。

德里城的主场球场是市立白兰蒂威尔球场（英语：Brandywell Stadium，爱尔兰语：Tobar an Fhíoruisce），位于德里沼泽区（Bogside）西南面的白兰蒂威尔地区，通常简称为白兰蒂威尔（the Brandywell），除举行足球比赛外，亦是当地的赛狗场，有一条椭圆形的跑道围绕球场草坪，球场草坪面积为111 × 72码，而球场的业权属于德里市议会（Derry City Council），由市议会租借给德里城使用。

由于健康及安全条例的限制，白兰蒂威尔球场于举行欧洲足联的比赛时只能容纳全坐席的2,900名观众，但在平时的比赛日，开放立席阶梯看台后的总容量可达7,700人。弧形悬臂梁式全坐席的“新看台”（New Stand）于1991年建成，为补仍然不足的设施，球场计划耗资1,200万英镑改善，预计于2010年可完成容纳8,000名观众全坐席的工程。

由于德里城成立（1928年）及首次参赛联赛（1929年）的时间相当紧迫，球队一时间未能购置合适的球场，因此惟有联络德里市政府（Londonderry Corporation），即今日的德里市议会（Derry City Council），要求租用白兰蒂威尔球场，这球场直到19世纪末仍有用作足球比赛。德里城获准使用白兰蒂威尔球场，一直营运到今天仍受当初皇家爱尔兰学会（The Honourable The Irish Society）订定的租用规条限制，白兰蒂威尔球场必需用作社区的游乐用途，实际上德里城亦没拥有球场的业权，因此不能根据自己的意愿发展或出售，必需交由德里市议会作最后的决定 。

1929年8月22日德里城在白兰蒂威尔球场进行首场比赛，以1-2负于格伦杜兰（Glentoran）。在1933年，有传闻德里城会购入位于河畔区（Waterside）的“Bond's Field”，但由于远离在城市区（Cityside），尤其是在白兰蒂威尔一带，已建立起的球迷群。德里城本来有机会购入德利凯尔特人的旧球场凯尔特人公园（Celtic Park），但最终犹豫不决，直到10年后才被盖尔运动协会（Gaelic Athletic Association）购入。而德里城亦决定不以1,500英镑购买米南公园（Meenan Park）。

在北爱暴力冲突时期政治动荡不安，保安当局害怕新教徒及联合主义者到访民族主义者占大多数的德里会造成混乱，因此白兰蒂威尔球场很多时不能作为德里城的主场球场。于1970年及1971年德里城就需要在贝尔法斯特敌方的温莎公园球场（Windsor Park）对连菲特进行“主场”比赛。由于警方宣称民族主义者聚居的白兰蒂威尔地区对到访的联合主义者不安全，于1971年9月到1972年10月期间德里城需要利用30英哩外由新教徒占大多数的科尔雷恩（Coleraine）的展览场球场（Showgrounds）作为“主场”。当爱尔兰足球联赛拒绝解除白兰蒂威尔球场的禁赛令导致德里城退出联赛，白兰蒂威尔球场此后的13年再没有举行高级足球比赛，只有赛狗及初级足球的比赛。于1985年德里城获准加入爱尔兰足球联赛（League of Ireland），高级足球比赛才重现于白兰蒂威尔球场。

德里城争议地禁止在白兰蒂威尔球场进行比赛期间展示国旗，这项规定特别针对来自边界以南的客队球迷，不允许展示写上球队口号的三色旗等物品，惟当德里城代表爱尔兰出席欧洲竞赛时则不在此限。

以爱尔兰的标准来说，德里城拥有相对地庞大及忠诚的球迷基础，是爱尔兰联赛中最受拥戴的球队之一，当德里城于1985年加入爱尔兰足球联赛（League of Ireland）时，首仗便有近万支持者蜂拥到白兰蒂威尔球场，德里虽然贵为北爱尔兰第二大城市，人口只有8万多人，而德里城的主场平均3,127名观众是2006年球季中各队最高的入场观众人数。2006年11月17日在球季最后一仗对科克城（Cork City），共吸引破纪录的6,080名球迷到白兰蒂威尔球场观看德里城这场1-0的胜仗。

在本土比赛时，德里城在作客时亦有数以车载的支持球迷随军出征。球迷于德里城在2006/07年欧洲联盟杯的比赛作出强大的支持，约3,000名球迷远赴苏格兰的马瑟韦尔（Motherwell），在菲尔公园球场（Fir Park）整场的比赛中吵个不停地观看德里城以5-1大破格雷纳 ；亦有超过2,000名球队到巴黎的王子公园体育场支持德里城对抗巴黎圣日耳曼；次回合返回主场比赛，大量未能购买到门票的球迷出尽法宝观看球赛，在距离球场不远的市立坟场开放给球迷在高处观赏比赛，而在球场围场外则泊满双层巴士让球迷在上层观战。

德里城以其独特的社区精神而闻名，球迷在球队的存亡及成败担当重要的角色。在2000/01年球季德里城因债务而几乎结业，当地社区即自发展开广泛的拯救行动。在球队于2006年球季获得双料杯赛冠军后，队长彼得·侯顿（Peter Hutton）说：

“除了德里的市民没有人拥有德里城。五、六年前当球队水浸眼眉，接近结束的边缘。当时没有老色迷（sugar-daddy）、百万富翁或阿布拉莫维奇出来拯救球队。是这个城市及人们救了球队──市民、球迷、普通人；他们到处奔走拍门或带着筹款箱到酒吧收集捐款，用尽所有方法以求保存球队。德里是一个紧密结合的地方、一个细小的社区，每个人也关心自己的球队，这是我们仍有这支球队的原因。而本季我们所赢得的每项锦标全部归功于他们。”

同样地，现任俱乐部会长、前社会民主及劳工党（Social Democratic and Labour Party）党魁及诺贝尔和平奖得奖人约翰·修姆（John Hume）于1998年谈及俱乐部与社区之间的关系：

“自1928年成立以来，德里城成为德里社区生活的关键。在俱乐部的历史当中，“糖果间条”（Candystripes）为年青人及稍长的球迷提供运动的途径。俱乐部的历史与其所在的城市互相纠缠。俱乐部见证挣扎与排斥，转化为复兴与成功。在这俱乐部骄傲的人群反映这个城市的骄傲。德里城的球员与球迷是这个城市上乘的大使。今天，俱乐部，如同这个城市一般，带着美好的期待展望将来。现在所获得的成功，如果没有德里的市民，德里城将会一无所的。”

德里城的支持取决于地理环境及跨社会阶层，球迷既有来自工人阶级地区如白兰蒂威尔（Brandywell）及沼泽区（Bogside）等，亦有稍为富裕的地区如卡尔莫（Culmore）。而城市区（Cityside）一向被视为球队的传统的根据地，尤其是白兰蒂威尔地区，虽然河畔区（Waterside）亦有少量的支持者。俱乐部主要的支持者来自德里的爱尔兰民族主义社区，联系建基于地理，以及社会、文化及历史背景，使反对者可以利用作为建立一种特定身份的借口。德里城有小部分的支持者来自新教徒家庭，德里的教徒社区大部分对德里城是冷淡的，虽然小部分统一主义者及保皇派指责德里城为天主教及爱尔兰民族主义的象征 。德里城参加爱尔兰共和国的联赛体系更令借口加深，有时新教徒的足球流氓会向接载德里城球迷前往边界或返回的巴士投掷火箭。德里城支持基础中少量的民族主义元素可见证足球运动成为加强宗教分裂。

由于德里是爱尔兰西北部的文化及活动焦点，球队的支持超越城市的边界，申延到四周的德里郡范围；邻近蒂龙郡的利马瓦迪（Limavady）及斯特拉班（Strabane）及边界外的多尼戈尔郡地区亦有支持者。

德里城拥有无数球迷会组织，包括极端球迷及在爱尔兰本岛以外──主要为移民外地的德里居民。而德里城球迷与西北部同区的费恩夏普（Finn Harps）的球迷势成水火。球迷经常在看台上高唱“Undertones”乐队的《Teenage Kicks》当作会歌。

德里城经常在流行文化中露面。在音乐的世界，德里的朋克摇滚乐队“The Undertones”时常让德里城暴光，在他们1980年大热单曲《My Perfect Cousin》的唱片封套上印有一个穿着德里城球衣款式的手指足球（Subbuteo）玩偶；在歌曲的音乐录像中，主音歌手费格尔·夏基（Feargal Sharkey）穿着红白球衣踢球或跳高顶球。同样地，在他们第二张单曲《Get Over You》的封套上，可以看到德里城足球俱乐部的名称。

德里城亦曾经出现在电视萤光幕前，由于球队位于北爱尔兰而参加爱尔兰的联赛，故此常能吸引两方面广播机构的注意。在英国广播公司（BBC）名为《您认为自己是谁？》（Who Do You Think You Are?）的纪录片中，纪录德里城在2006/07年欧洲联盟杯第一轮对巴黎圣日耳曼的前夕，片集主题是协助《异世奇人》（Doctor Who）的演员大卫·田纳特（David Tennant）追查家族根源，而他的外祖父阿尔奇·麦克李欧得（Archie McLeod）曾经是一名德里城球员，德里城付出不菲的薪酬将他从苏格兰带到德里，而麦克李欧得亦不负所托，成为队中首席射手，并在这里结识田纳特的外祖母。同样地，《足球焦点》（Football Focus）亦在赛前及赛后介绍这场比赛。而德里城加入爱尔兰足球联赛（League of Ireland）后首场直播比赛于1996/97年球季作客托尔卡公园球场（Tolka Park）对舒尔本（Shelbourne），这场比赛由爱尔兰电视台（RTÉ）第二台进行现场直播，结果各一言和，加里·贝伦杰（Gary Beckett）为德里城射入一球。

另一媒体收音机亦曾利用德里城作为主题，2005年4月20日爱尔兰电台（RTÉ Radio）第一台的《第一台纪录》（Documentary on One）播出名为《蓝军与糖果间条》（The Blues and the Candy Stripes）的节目，记述同年2月22日德里城历史性与连菲特（Linfield）进行友谊赛后的回响，这是两队自1969年1月25日后首次对赛，当年的比赛因场面失控，而于半场时由警方护送连菲特的球迷撤离白兰蒂威尔球场。2005年这场比赛是用作保安测试，由于两队拥有在政治上南辕北辙的球迷基础，将可能在翌年举行跨界的塞坦塔杯（Setanta Cup）中相遇。

爱尔兰足协杯（FAI Cup）：4

爱尔兰足协联赛杯（FAI League Cup）：9

爱尔兰杯（Irish Cup）：3

爱尔兰甲级联赛盾（League of Ireland First Division Shield）：1

北爱尔兰城市杯（City Cup）：2

北爱尔兰金杯（Gold Cup）：1

联赛四强杯（Top Four Cup）：1

西北高级杯（North West Senior Cup）：16

北爱尔兰中级联赛（Northern Ireland Intermediate League）：2

更新日期：2008年12月17日

粗体字为新加盟球员

（2008）

（2009）

现时仍然效力的比得·侯顿（Peter Hutton）保持德里城在爱尔兰足球联赛（League of Ireland）最多上场的纪录，自1990/91年球季加盟以来曾两度离队再回归，直到2008年4月已达到600场 ；保罗·库伦（Paul Curran）以518场排名第二位，接着是西恩·哈格恩（Sean Hargan）的422场。

德里城历来最高进球纪录是吉米·凯利（Jimmy Kelly）于1930年至1951年之间射入的363球；如单计加入爱尔兰足球联赛后，则为利亚姆·哥尔（Liam Coyle）于1988年至2003年之间上场390场所射入的112球。德里城首名进球球员是彼得·柏克（Peter Burke）于1929年8月22日主场1-2负于格伦杜兰（Glentoran）的唯一进球。两天后，森美·库伦（Sammy Curran）为球队射入首次帽子戏法，协助球队于一度落后1-5于作客波达丹（Portadown）的劣势下扳成平手，但仍于完场前再失一球而小负5-6。1985年9月8日主场3-1击败家乡农场（Home Farm），巴里·麦瑞蒂（Barry McCreadie）射入的第一球是德里城加入爱尔兰足球联赛（League of Ireland）后首个进球；而首次帽子戏法于1985年12月15日由凯文·马洪（Kevin Mahon）在作客费恩夏普（Finn Harps）时射入。而射入德里城第1,000个联赛的荣誉由康诺·萨蒙（Conor Sammon）在2008年5月9日对沙洛克流浪（Shamrock Rovers）时造出。

德里城在爱尔兰足球联赛（League of Ireland）最大的负球比分是于1986年1月负于朗福镇（Longford Town），战果为1-5；而联赛最大的胜球比分是在1986年10月以9-1大破戈尔韦（Galway United）。而德里城从未曾在两个爱尔兰足球联赛中降级，更是爱尔兰足球联赛中两队曾夺得本土三冠王的球队之一。德里城于2006/07年欧洲联盟杯第二轮预选赛在马瑟韦尔的菲尔公园球场以5-1击败格雷纳，是历来爱尔兰足球联赛球队在欧洲竞赛中作客最大的胜差。于2006年球季德里城在不同的竞赛共作赛54场，打破早前1988/89年三冠球季的49场旧每季最多作赛场次纪录。

在德里城加入爱尔兰联赛体系后白兰蒂威尔球场的最高入场观众纪录是1986年2月23日在爱尔兰足协杯（FAI Cup）第二轮对费恩夏普（Finn Harps）的比赛，共有9,800名球迷进场观战；而在爱尔兰足球联赛（Irish League）时期，有高达12,000名球迷在1929/30年球季进场观看主场对连菲特（Linfield）的比赛。